Captain Peggy Carter und Natasha Romanoff entdecken Steve Rogers in der Hydra Stomper-Rüstung an Bord der Lemurian Star. Doch statt eines freudigen Wiedersehens greift er sie an. Ein Gespräch mit Nick Fury führt Romanoff zu der Erkenntnis, dass Rogers, der seit 1953 vermisst wird, vom Roten Raum gefangen genommen und einer Gehirnwäsche unterzogen wurde. Carter und Romanoff helfen Brock Rumlow, Bucky Barnes vor Rogers zu beschützen, bevor sie Rogers außer Gefecht setzen und in ein geheimes Versteck in Schottland reisen. Dort finden sie heraus, dass der Anzug Rogers am Leben erhält, aber jede Aktivierung seine Überlebenschancen verringert.
Rogers schlägt vor, Carter bei der Zerschlagung des Roten Raums zu helfen, in der Hoffnung, eine Heilung zu finden. Gemeinsam mit Romanoff begeben sie sich zu einem ehemaligen KGB-Standort. Dort geraten sie jedoch in einen Hinterhalt von Drohnen und Black Widow-Killerinnen, die von Melina Vostokoff, der Anführerin des Roten Raums, gesteuert werden. Diese reaktiviert Rogers' Gehirnwäsche. Während Romanoff sich gegen Vostokoffs Truppen verteidigt, wendet sich Carter an Rogers, der sich schließlich opfert, um den Roten Raum zu zerstören.
Inmitten des Chaos benutzt Romanoff ihren Enterhaken, um Vostokoff an Rogers' Anzug zu binden, was zu einer Explosion führt, in der Vostokoff stirbt. Auf der Suche nach Rogers wird Carter plötzlich durch ein Portal in ein Renaissance-themenorientiertes Universum gebracht, wo sie auf die dortigen Varianten von Fury und Wanda Maximoff trifft.
In dieser Geschichte sind die Charaktere mit Samuel L. Jackson als Nick Fury, Hayley Atwell als Peggy Carter / Captain Carter, Lake Bell als Natasha Romanoff / Black Widow, Frank Grillo als Brock Rumlow, Josh Keaton als Steve Rogers / Hydra Stomper, Sebastian Stan als Bucky Barnes, Rachel Weisz als Melina Vostokoff und Elizabeth Olsen als Wanda-Merlin besetzt.
