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Mit den Trollen, die sich in Arkadien verstecken, geht AAARRRRGGHH!! undercover, um zu sehen, was Gunmar vorhat. Ein potenzieller Rivale bringt Jims eifersüchtige Seite zum Vorschein.
Toby gerät ins Fadenkreuz, als ein Troll verschwindet und die Stadt gegen die Kriminalität ankämpft. Eine alte Stimme will nicht zum Schweigen gebracht werden.
Etwas Seltsames braut sich in der Schule zusammen, wo die Lehrer unruhiger sind als sonst. Claires Krankheit zeigt beunruhigende Nebenwirkungen.
Toby und Darci fragen Jim und Claire nach einem Doppeldate. Gunmar kehrt von seinen Reisen zurück, jetzt bewaffnet mit dem Wissen, die Ewige Nacht hervorzubringen.
Während Gunmar nach dem Stab von Avalon sucht, begeben sich Jim und Toby ins Schattenreich, um Claires Geist zu retten und in ihren Körper zurückzubringen.
Als Barbaras Kunstbesessenheit zu einem "Aha-Moment" führt, fordert sie Jim auf, ihr die Wahrheit zu sagen. Dictatious enthüllt Gunmars Pläne zur Wiederbelebung von Angor Rot.
Mit der Zukunft zweier Welten auf dem Spiel, rennt das Team um Merlins Grab - und den Stab von Avalon zu finden, bevor Gunmar es in die Hände bekommt.
Ein lang schlafender Verbündeter zeigt Jim und seinen Freunden, was bei der Schlacht von Killahead wirklich passiert ist. Gunmar weckt Morgana, und Angor Rot plant seine Rache.
Señor Uhl unterbricht eine wichtige Mission mit einem unangenehmen Ultimatum für Jim: zwei neuen Schülern zu helfen, sich anzupassen.... oder sich einer Wiederholung des zweiten Studienjahres zu stellen.
Merlin hat den Plan, in den Krieg zu ziehen, aber es ist Jims Entscheidung. Blinky und AAARRRRGGGHH!!! suchen nach Verbündeten. Gunmar benutzt Barbara, um zu bekommen, was er will.
Ein stark veränderter Jim erneuert sein Trollhunter-Training, kämpft aber darum, seine neue Realität zu akzeptieren. Gunmar und Morgana sammeln die Truppen für einen Angriff.
Die Ewige Nacht hüllt Arkadien in Dunkelheit ein und führt zu einem lang ersehnten Showdown zwischen Gunmar und dem neu verwandelten Trolljäger.
Eine epische Schlacht beginnt in der beginnenden Finsternis, als Jim und seine Freunde gegen Morgana zurückschlagen. Aber ohne Merlin, wie werden sie sie aufhalten?
