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Die Zeitung ''Daily Planet'' wurde von Edge EnerCorp aufgekauft. Am selben Tag verliert Clark Kent seinen Job und seine Mutter. Zusammen mit seiner Frau Lois Lane und ihren Zwillingssöhnen Jonathan und Jordan reist er nach Smallville, um an der Beerdigung teilzunehmen. Dort trifft er auf Lana Lang und ihren Ehemann Kyle Cushing, während seine Söhne mit ihrer Tochter Sarah Freundschaft schließen.
Die Zwillinge überleben wie durch ein Wunder einen schweren Unfall. Dies führt bei den Erwachsenen zu der Vermutung, dass Morgan Edge, der CEO von Edge EnerCorp und verantwortlich für Clarks Entlassung, dunkle Pläne für Smallville hegt. Die Jungen entdecken Clarks Raumschiff. Daraufhin offenbart er ihnen seine Identität als Superman und erklärt, dass einer von ihnen seine übermenschlichen Kräfte geerbt haben muss, um den Unfall unversehrt zu überstehen. Obwohl sie zuerst annehmen, dass der sportliche Jonathan die Fähigkeiten besitzt, stellt sich heraus, dass der zurückhaltende Jordan diese hat, als er sich mit Sarahs Freund Sean Smith anlegt.
Gleichzeitig kämpfen Superman und General Sam Lane gegen einen geheimnisvollen Feind. Dieser sabotiert Atomkraftwerke, um zu beobachten, wie Superman seine Kräfte einsetzt. Superman wird in einem Zweikampf von dem Mann besiegt, der einen gepanzerten Exo-Anzug trägt und seine Identität durch eine Bleiummantelung verbirgt. Am Ende beschließen Clark und Lois, auf die Farm der Kents zu ziehen, um Jordan die nötige Privatsphäre zu geben, die er braucht, um mit seinen Kräften umzugehen. Der mysteriöse Feind wird von seiner KI als "Captain Luthor" identifiziert.
Während Captain Luthor auf der ganzen Welt nach Kryptonit sucht, nimmt Clark seinen Sohn Jordan mit zur Festung der Einsamkeit. Dort trifft Jordan eine virtuelle Version von Jor-El, die ihm hilft, die Geschichte Kryptons zu verstehen. In der Zwischenzeit wird Jonathan an der Smallville High heftig von Sean und dessen Freunden aus dem Schul-Footballteam gemobbt. Bei einem Stadtratstreffen stellt Lois Edge wegen seiner Pläne für Smallville zur Rede. Tests in der Festung zeigen, dass Jordans Kräfte unbeständig und sehr begrenzt sind, was Clark enttäuscht.
Die Kents besuchen ein Barbecue bei den Cushings, wo Lois sich mit Kyle über Edges Vorschläge streitet. Luthor greift General Lane im DOD an und bittet ihn, ihm zu helfen, Superman auszulöschen, bevor er zur Gefahr wird. General Lane gesteht Superman, dass er heimlich Kryptonit gehortet hat. Nachdem Edge ihren kritischen Bericht über ihn zu einem belanglosen Artikel im ''Daily Planet'' abmildert, kündigt Lois und schließt sich der ''Smallville Gazette'' an.
In seinem Versteck plant Captain Luthor, ein neues Schiff und eine Rüstung zu bauen, während er weiter nach Kryptonit sucht. Ein Rückblick auf Luthors Welt zeigt, dass er der letzte Überlebende einer Militäreinheit ist, die von einem bösen Superman ausgelöscht wurde.
Nachdem Jordan oft von Sean und seinen Freunden drangsaliert wurde, beschließt er, zurückzuschlagen und sich dem Team anzuschließen. Dadurch gewinnt er den Respekt des Trainers und seiner neuen Teamkollegen. Clark ist besorgt, dass seine Kräfte dadurch auffallen könnten, aber Jonathan überzeugt ihn vom Gegenteil. Clark erlaubt Jordan, dem Team beizutreten, und nimmt einen Job als Assistenztrainer an der Schule an.
Sarah trennt sich von Sean und verlässt nach einem Streit mit ihrer Mutter das Cheerleading-Team. Später versöhnen sich Lana und Sarah, als Lana die Probleme in ihrer Familie offenbart: Der Vater schläft auf der Couch, Sophie schikaniert Kinder in ihrer Klasse, und Lana nimmt Schlafmittel.
Lois trifft eine Frau namens Sharon Powell, die ihr von Morgan Edges früheren Geschäften erzählt, die ihren Sohn Derek betrafen. Als Lois sich mit Sharon trifft, wird sie von "Subjekt-11", einem Mann mit Superkräften, die denen von Superman ebenbürtig sind, überfallen. Superman rettet beide. Danach versucht Subjekt-11, aus der Stadt zu fliehen, und fragt Morgan am Telefon, was Larr wegen des Vorfalls unternehmen wird. Morgan Edges Assistentin, Leslie Larr, taucht auf der Straße auf und tötet ihn mit ihrem Hitzeblick. Sie benachrichtigt Morgan: "Es ist erledigt. Ich rufe ein Team."
General Lane bittet Clark, den Transport von Thaddeus Killgrave aus dem Metropolis-Gefängnis zu überwachen. Wegen Supermans kürzlicher Abwesenheit in der Stadt wird Killgrave verlegt. Doch Clark lehnt ab, weil er Zeit mit seiner Familie verbringen möchte. Lane ermahnt daraufhin die Zwillinge, ihren Vater nicht von seinen Pflichten als Superman abzulenken.
Währenddessen möchte Lois, dass Clark an einer Gemeindesitzung teilnimmt, um Edge's Antrag zur Wiedereröffnung der Shuster-Minen entgegenzutreten. Superman wird allerdings bei der Suche nach Killgrave aufgehalten, der von Intergang befreit worden ist, und dadurch gewinnt Edge die Abstimmung zur Minenöffnung.
Parallel dazu beginnt Jonathan und Jordans Footballteamkollege Tag Harris, unkontrolliert zu vibrieren, weil sein gebrochener Arm Probleme bereitet. Die Zwillinge versuchen vergeblich, ihm zu helfen, da Tag unbeabsichtigt immer gefährlicher wird.
Während des Kampfes gegen Killgrave hört Superman Jonathans Notruf über den Emergency Locator Transmitter, der ihm zusätzliche Entschlossenheit verleiht, Killgrave schnell zu besiegen, um seinen Söhnen und Tag zu Hilfe zu kommen. Nachdem Lane erkennt, dass Clark seinem Familienleben mehr Bedeutung beimisst, aktiviert er einen Notfallplan namens Project 7734, inspiriert durch die Hundemarke, die ihm Captain Luthor gegeben hat. Unterdessen entdecken Edge und Larr eine X-Kryptonite-Quelle in der Shuster-Mine.
Das Erntefest hält Einzug in Smallville und lässt die Stadt in festlicher Stimmung erstrahlen. Jonathan, verletzt durch die Trennung von Eliza, verhält sich aufmüpfig und greift beim Festival sogar zur Flasche. Das weckt bei Clark Erinnerungen an das letzte Erntefest, bevor er nach Metropolis zog. Unterdessen sucht Sharon mit ihrem Sohn Derek die "Smallville Gazette" auf. Derek behauptet, dass er im Koma lag und unter Gedächtnisverlust litt.
Chrissy wird misstrauisch, als Derek, der mit Kräften kämpft ähnlich wie Tag, einen Brand im Smallville Community Center verursacht. In der Zwischenzeit gibt sich Captain Luthor als Marcus Bridgewater aus und bietet Lois seine Hilfe bei ihrer Nachforschung über Edge an. Chrissy findet Derek und Larr auf, die Derek mit X-Kryptonit-Strahlung stabilisieren. Luthor hat vor, sowohl Derek als auch Superman zu vernichten, doch beide bleiben unbeschadet. Derek setzt seine Hitzesicht mit geschlossenen Augen ein und zerfällt.
Lana enthüllt der Stadt eine Gedenkbank zu Ehren von Martha. Luthor beobachtet Lois, die glücklich mit Clark ist, und denkt an die Lois aus seiner Welt, die einst seine Frau war. Nach einem gemeinsamen Abend beim Festival beschließen Sarah und Jordan, einfach Freunde zu bleiben. Auf dem Heimweg wird Jordan jedoch von dem supermächtigen Tag überfallen, der herausfinden will, was mit ihm geschehen ist.
Jordan ruft Superman um Hilfe, was Tag erschreckt. Aufgrund von Tags Angriff bekommt Jordan migräneartige Kopfschmerzen bei hohen Tönen und steht kurz davor, seine Hitzeblick-Fähigkeiten unkontrolliert zu aktivieren. Trotzdem erzählt er Clark nichts, weil er im Spiel gegen Metropolis mitmachen möchte. Smallville gewinnt zwar, doch nach einem harten Tackle des Metropolis-Teams gesteht Jordan Clark seine Beschwerden.
In der Zwischenzeit wird Lana überraschend von Edge zur Managerin für seine Bergbauaktivitäten befördert, was sowohl sie als auch Kyle überrascht. Lois spricht Lana darauf an, Edge näher zu untersuchen. Kurz darauf entdeckt sie zusammen mit Marcus, dass die Mine X-Kryptonit enthält. Larr findet sie und greift an, doch Marcus schlägt sie nieder. Lois verlangt Erklärungen von Marcus, wird jedoch von Clark gerufen.
In Metropolis hat Superman Tag gefunden, nachdem Lana berichtet, dass Tag Sarah entführt habe. Superman schützt ihn vor dem DOD, das ihn mit normalen und Kryptonit-Kugeln beschießen wollte. Gleichzeitig gerät Jordan mit dem Metropolis-Team in einen Streit und ist kurz davor, jemanden zu schlagen, als Jonathan eingreift und sich dabei versehentlich das Handgelenk bricht.
Am nächsten Tag erklärt sich Lana bereit, Lois bei der Untersuchung von Edge zu unterstützen. Jordans Körper reagiert plötzlich mit einem Schock, weshalb Clark ihn in die Festung bringt, um Hilfe zu holen.
Jordan bemerkt, dass sich sein Supergehör entwickelt, was ihm Kopfschmerzen bereitet und ihn zwingt, zu Hause zu bleiben. Parallel dazu muss Lana fünf Personen für Edges "Leadership Program" auswählen, darunter ihre alte Freundin Emily Phan. Sie vermutet, dass diese Teilnehmer Teil von Edges "X-Kryptonite-Armee" werden sollen.
Lois organisiert ein Treffen zwischen Marcus und Superman, um mehr über Marcus' wahre Identität herauszufinden. Während des Treffens greift Marcus Superman mit roten Sonnenstrahlen und einem speziellen Hammer an. Jordan hört, dass sein Vater in Gefahr ist, und die Zwillinge kommen zur Hilfe, indem sie Marcus mit einem Lastwagen rammen. Die DOD nimmt Marcus fest, und sein wahrer Name wird als John Henry Irons enthüllt.
In Rückblenden erfahren wir, dass Irons mit Lois verheiratet war und sie eine Tochter namens Natalie hatten. Superman und andere mit kryptonischen Fähigkeiten griffen Metropolis an und töteten Lois. Irons schuf seinen speziellen Anzug zusammen mit Natalie, und die KI darin war ursprünglich für Lex Luthor von Irons' Erde programmiert.
Irons wird im DOD verhört, besteht jedoch darauf, nur mit Lois zu sprechen. Lois und Jonathan durchsuchen Irons' Wohnmobil, wo sie Fotos von ihm, Superman seiner Erde, Lois und Natalie finden. Als Jonathan das Wohnmobil alleine erkundet, muss Superman ihn vor der gefährlichen KI retten. Lois schimpft wütend mit Jonathan, doch Clark vermutet, dass sie noch andere Sorgen hat. Lois besucht eine Therapeutin wieder, die ihr half, als sie vor Jahren eine Fehlgeburt erlitt. Die Tochter sollte Natalie heißen. In der Zwischenzeit probt Sarah für einen Gesangswettbewerb in der Schule und wird von Jordan unterstützt, da Kyle sie im Stich lässt, nachdem er erfährt, dass er nicht für Edges Leadership-Programm ausgewählt wurde.
Lt. Rosetti zeigt kryptonische Kräfte, als er versucht, Irons zu entführen. Er kämpft gegen Superman, der durch Kryptonit-Gas geschwächt ist, und wird schließlich von Irons getötet. Lois kann Irons davon abbringen, auch Superman zu töten, indem sie mit ihm über seinen Verlust spricht. Sam muss daraufhin Project 7734 offenlegen, eine Abteilung zur Erforschung von Waffen, die entwickelt wurden, um Superman im Falle eines Machtwandels zu stoppen. Irons wird schließlich vom DOD freigelassen und fährt davon, während Lois sich bei Jonathan entschuldigt und ihm von ihrer Fehlgeburt erzählt.
Edge findet heraus, dass Lana Lois Informationen zuspielt, nachdem Lois ihn darauf anspricht, dass er mit Hilfe von Dabney Donovan kryptonische Bewusstseine in Menschen einpflanzt. Jordan wird durch das von seinem Vater eingeatmete Kryptonit-Gas infiziert und in die Festung der Einsamkeit gebracht, wo die Jor-El A.I. ihm hilft. Dadurch verpasst er Sarahs Talentauftritt, was zwischen ihnen Spannungen verursacht.
In der Zwischenzeit aktiviert Edge seine Subjekte, darunter Emily, und lässt sie die Kent-Farm angreifen. Jonathan und Sam verteidigen sich mit Project 7734-Waffen, bevor Kyle auftaucht und sich als eines von Edges Subjekten entpuppt. Superman kehrt zur Farm zurück und vertreibt die Angreifer. Kyle kehrt nach Hause zurück und erzählt Lana, dass er ohnmächtig wurde und sich an nichts erinnern kann.
Clark und Lois erkennen, dass Edge in Smallville bleibt, weil nur die dortigen Menschen zu fehlerfreien Subjekten werden können, da sie langfristig dem X-Kryptonit im Boden ausgesetzt waren. Später ruft Edge Superman zu sich und offenbart, dass er sein kryptonischer "Bruder" ist.
Edge enthüllt sich als Tal-Rho, der Sohn von Zeta-Rho und Lara Lor-Van. Dadurch ist er Kal-Els Halbbruder. Als seine Mutter, nun mit Jor-El verheiratet, vor Kryptons Untergang warnte, sandte sein Vater ihn zur Erde mit dem Eradicator. Dieses Gerät, von ihrer Mutter entwickelt, sollte kryptonische Gedanken und DNA in Menschen einpflanzen. Seine Kapsel landete in England, wo er gefangen gehalten und untersucht wurde, bevor ihm die Flucht gelang. Edge bietet Superman die Möglichkeit, sich seiner "Familie" anzuschließen, bevor er verschwindet.
Mit dem Eradicator und der Zusammenarbeit von Dabney Donovan überträgt Superman zusammen mit dem DOD den Geist seiner Mutter auf Lana, um den Vorgang bei Edges Subjekten rückgängig zu machen. In der Zwischenzeit offenbaren die Zwillinge Sarah die Wahrheit über Kyle, und sie erkennt den Kryptonianer in ihm. Superman nutzt eine Sonnenexplosion, um den Eradicator zu aktivieren und alles wieder in den Normalzustand zu versetzen, auch Kyle und Lana.
Sam befiehlt, Edge zu finden. Superman landet in der Nähe der Festung der Einsamkeit mit dem Eradicator und bricht erschöpft zusammen, da er nun seiner Kräfte beraubt ist. Anderswo bereiten Edge und Larr in einer Schlucht ihren nächsten Zug vor.
Superman erinnert sich in Flashbacks an sein Leben, bevor und nachdem er Lois traf. Er entdeckt seine kryptonische Herkunft, beginnt seine Karriere beim ''Daily Planet'', kämpft gegen Atom Man und trifft zum ersten Mal auf Lois. Ihre Beziehung führt zur Heirat und zur Geburt ihrer Zwillingssöhne. Während dieser Erinnerungen taucht eine geheimnisvolle Gestalt in Schwarz auf, die sich als Tal-Rho entpuppt.
Aus seinem Traum erwacht, findet Superman heraus, dass Tal-Rho ihm zur Festung der Einsamkeit gefolgt ist. Dort hat Tal-Rho mit Hilfe kryptonischer Technologie, erfunden von Ter-Loc, Supermans Erinnerungen durchstöbert und seine menschliche Familie entdeckt. Tal-Rho fordert Supermans Treue, doch Superman lehnt ab. Schwach und erschöpft kann er nicht verhindern, dass Tal-Rho den Kristall zerstört, der das Bewusstsein von Jor-El speichert, und zur Kent-Farm eilt, um seine Familie zu bedrohen.
Superman erreicht die Kent-Farm gerade noch rechtzeitig, um seine Familie zu schützen, und schwört Tal-Rho die Treue im Austausch für ihre Sicherheit. Daraufhin bringt Tal-Rho ihn zu seiner Festung in der Wüste und platziert Superman im Eradicator, unter der Anleitung von Zeta-Rhos holografischer Darstellung. Lois kontaktiert John und äußert ihre Sorge, dass Tal-Rho Superman auf seine Seite gezogen haben könnte.
Tal-Rho hat das Bewusstsein von General Zod in Superman implantiert, aber Superman kämpft weiterhin darum, die Kontrolle über seinen eigenen Geist zu behalten. Irons kehrt nach Smallville zurück, entschlossen, Superman mit einer roten Sonnenrakete zu besiegen, die er auf seiner Erde entworfen hat. Die Teile für die Rakete werden unter falschen Vorwänden von A.R.G.U.S. beschafft und von John Diggle geliefert. Lois erklärt Irons, dass Clark in Wirklichkeit Superman ist und versucht gemeinsam mit Diggle und Jonathan, ihn davon zu überzeugen, dass Superman noch gerettet werden kann.
Andernorts werden die Cushings von den anderen Bewohnern von Smallville für die Ereignisse rund um Edge verantwortlich gemacht. Jordan nutzt sein Supergehör, um seinen Vater zu finden, und Irons stellt sich der Herausforderung, sich ihm entgegenzustellen. Dabei stellt er fest, dass Zod die Kontrolle über Clarks Geist übernommen hat. Während des Kampfes kann Superman kurzzeitig Zods Einfluss abschütteln und fordert Irons auf, ihn zu töten. Stattdessen ermutigt Irons ihn, für seine Familie zu kämpfen. Diese Motivation hilft Superman, Zod endgültig aus seinem Geist zu vertreiben.
Tal-Rho erkennt, dass Zod verloren ist und flieht mit dem Eradicator aus seiner Festung, dicht gefolgt von Superman und Irons. Er erhitzt den Eradicator, gerade als Irons ihn mit der Rakete trifft. Tal-Rho wird gefangen genommen und das DOD richtet seine Aufmerksamkeit auf die Suche nach Leslie Larr.
Larr versucht, die DOD-Einrichtung anzugreifen, in der Tal-Rho festgehalten wird, wird jedoch von Superman und Irons abgefangen und gefangen genommen. Nun, da der letzte Kryptonier gefasst ist, möchte Sam das Project 7734 auflösen. Doch Superman widerspricht und möchte die Waffen als letzte Sicherheitsmaßnahme behalten. Lois ist von dieser Idee nicht begeistert, stimmt aber schließlich zu, unter der Bedingung, dass das DOD das Projekt an Irons übergibt.
Sam beabsichtigt, die wahre Geschichte über die Ereignisse mit Edge zu verbergen. Lois stimmt anfangs zu, ändert aber ihre Meinung, nachdem sie die Schwierigkeiten der Cushings beobachtet hat. Auch Lanа, die Bürgermeister Dean dafür beschuldigt, nicht zu seinem Wort zu stehen, beeinflusst Lois' Entscheidung. Daraufhin gibt Lois die wahre Geschichte an Chrissy weiter.
In seinem Kryptonit-Raum erinnert sich Tal-Rho an sein Training und wie er einst mit dem Plan seines Vaters, Krypton wiederherzustellen, nicht einverstanden war. Dieser Plan würde sein eigenes Leben kosten. Jetzt jedoch stimmt er dem Plan zu und lässt zu, dass der Eradicator seinen Verstand übernimmt. Er bricht aus seiner Kammer aus, entkommt der DOD-Einrichtung und begibt sich in den Weltraum, um sich von der Sonnenenergie zu ernähren.
In Smallville geraten die Geschäftsinhaber in Schwierigkeiten, während die Bewohner zunehmend verärgert über die Präsenz des DOD im Ort sind. Chrissy erhält ein Angebot, die ''Gazette'' zu verkaufen. Unterdessen plant die Familie Cushing, die Stadt zu verlassen, nachdem Kyle ein Jobangebot in Bristol County bekommen hat.
Sam versucht, bei einem Treffen im Rathaus die aufgebrachten Bewohner zu beruhigen. Dies misslingt jedoch, als er gezwungen ist, Sharon Powells Frage zu Dereks Tod auszuweichen. Gleichzeitig erhält er die Nachricht, dass Tal-Rho Larr aus der DOD-Einrichtung befreit hat.
Superman und Irons konfrontieren Tal-Rho und Larr in Metropolis. Tal-Rho setzt seine neuen Kräfte ein, um vier neue Subjekte aus der Menschenmenge zu erschaffen und auf die Stadt loszulassen. Zwar gelingt es Superman und Irons, Larr und die vier Subjekte festzunehmen, doch Tal-Rho entkommt ihnen.
In der Zwischenzeit holt Sam die Zwillinge und Sarah von einer Party ab, um sie in Sicherheit zu bringen. Tal-Rho greift jedoch an, entführt Jordan und pflanzt ihm das Bewusstsein von Zeta-Rho ein.
Zeta-Rho lenkt Superman ab, während Jordan Kontakt zu ihm aufnimmt. Gleichzeitig verwandelt Tal-Rho sechs Soldaten des DOD in Kryptons Verteidigungsrat. Tal-Rho begibt sich in die Shuster-Minen, um Krypton wiederzubeleben, während Superman und Irons gegen Zeta-Rho und den Rat kämpfen. Irons besiegt Zeta-Rho und bringt den bewusstlosen Jordan zum Hof. Dort dringt Lois mit Hilfe von Tal-Rhos kryptonischem Gerät in Jordans Gedankenwelt ein und überzeugt ihn von seiner inneren Stärke, wodurch Zeta-Rho vertrieben wird.
Währenddessen hält Superman Tal-Rho fest, während Irons seinen kinetischen Hammer mit maximaler Solarkraft auf ihn wirft, was Tal-Rho seine Kräfte nimmt und den Konflikt beendet. Superman enthüllt der Öffentlichkeit die Wahrheit über Edge's Ursprung. Die Cushings beschließen in Smallville zu bleiben, nachdem Kyle sein früheres Arbeitsangebot zurückerhält. Lois erwirbt die Hälfte der "Gazette", um zu verhindern, dass Chrissy sie verkauft. Sam zieht sich aus dem aktiven Dienst beim DOD zurück. Superman sammelt die Überreste des Kristalls seines Vaters aus der Festung der Einsamkeit und begräbt sie auf der Kent Farm.
Irons plant, Smallville zu verlassen, als plötzlich ein Raumschiff sein Anzugsignal empfängt und landet. Seine Tochter Natalie steigt aus dem Raumschiff und vereint sich mit Irons, wobei sie Lois für ihre verstorbene Mutter hält.