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Eine unbekannte Gruppe entführt Phil Coulson, Melinda May, Daisy Johnson, Jemma Simmons, Alphonso "Mack" Mackenzie und Elena "Yo-Yo" Rodriguez und bringt sie mittels eines Monolithen auf eine Raumstation. Leo Fitz bleibt dabei zurück. Bei ihrer Ankunft werden sie von Virgil empfangen, der kurz darauf stirbt.
Das Team formiert sich neu und trifft auf Deke Shaw, der ihnen erklärt, dass die Raumstation, bekannt als der Leuchtturm, vor etwa neunzig Jahren erbaut wurde. May und Simmons versuchen, eine Nachricht zur Erde zu senden. Dabei entdecken sie, dass die Trümmer um den Leuchtturm tatsächlich die Überreste der Erde sind, die durch ein katastrophales Ereignis zerstört wurde.
Gleichzeitig entdeckt Coulson, dass der Monolith sie nicht durch den Raum, sondern in die Zukunft transportiert hat. Anderswo werden Mack und Yo-Yo von den Kree gefangen gehalten, die durch das Fördern von Blutvergießen unter den Bewohnern die Kontrolle über die Station behalten. Zurück auf der Station versucht das Team, sich zu integrieren, indem sie für Grill arbeiten. Dabei treffen sie Tess, die sie während eines "Töte oder werde getötet"-Events namens Renewal rettet.
Coulson geht mit Tess, um mehr über Virgils Nachricht zu erfahren, und entdeckt dabei ein verstecktes Notizbuch. Währenddessen wird Simmons zu Kasius, dem Kree-Anführer der Station, gebracht und als eine seiner Dienerinnen aufgenommen. Später konfrontiert Daisy Deke in seiner Framework-Simulation, wo er ihr sagt, dass sie der Grund sei, warum die Erde zerstört wurde.
Bei den Vorbereitungen für die Ankunft von Lady Basha (Marvel Cinematic Universe)|Lady Basha erhält Simmons die Aufgabe, einer Inhumans (Marvel Cinematic Universe)|Inhuman zu helfen, ihre neuen Fähigkeiten für eine Ausstellung zu kontrollieren. Simmons hat Erfolg, ist jedoch verzweifelt, als Kasius sie an Lady Basha verkauft. Während das Team sich an ihre neuen Aufgaben gewöhnt, wird Grill misstrauisch gegenüber den Neuankömmlingen und schickt einen seiner Männer, um sie auszuspionieren. Bei einer Weltraumexpedition kämpfen Coulson, May, Mack und Tess damit, Virgil's Notizbuch zu verstehen und entdecken eine Funkübertragung, die angeblich von der Erdoberfläche kommt. Grills Spion berichtet zurück, wird jedoch als Verräter dargestellt und zur Erde verbannt, um dort zu sterben. Währenddessen hilft Yo-Yo Daisy, ein Kree-Tablet zu stehlen, um Simmons zu retten. Ihr Plan scheitert jedoch, da Deke sie verrät und Kasius Daisy gefangen nimmt.
Daisy trifft Ben, einen der anderen Champions von Kasius. Ben kann Gedanken lesen. Kasius nutzt Ben, um die Geschichte von Daisy und Simmons zu überprüfen. Er verhört sie über ihre Begleiter. Daisy und Simmons schaffen es, Kasius davon zu überzeugen, dass sie alleine da sind, aber er bleibt misstrauisch. Beim Verhör erfährt Ben, dass Kasius die Station zerstören will, sobald er genug Profit gemacht hat, um zu fliehen.
Deke kehrt zu den anderen zurück, um neue Informationen zu sammeln. Dabei stoßen sie auf das geheimnisvolle Level 35. Deke erkennt die Stimme seines Vaters in einer Funkübertragung wieder und erklärt sich bereit, ihnen Zugang zur gesperrten Etage zu verschaffen. Dort stellen sie fest, dass Kasius versucht, Inhumans zu züchten.
May findet heraus, dass Deke über Daisys Aufenthaltsort gelogen hat, wird jedoch von Sinara unterbrochen. Coulson geht mit Deke, während May alleine gegen Sinara kämpft. Gleichzeitig schickt Grill Mack, um jemanden wegen einer ausstehenden Zahlung zur Rede zu stellen. Später stellt sich heraus, dass Fitz einer der Bieter ist, die für Daisys Ausstellung angereist sind.
Kurz nachdem die anderen aus dem Diner geholt wurden, wird Fitz vom Militär in Gewahrsam genommen. General Hale und ihre Untergebenen verhören ihn über den Aufenthaltsort der anderen und ihre Beteiligung am Attentat auf General Glenn Talbot sowie die Tode von Jeffrey Mace und Holden Radcliffe. Fitz erhält die nächsten sechs Monate besondere Privilegien, um das Team zu finden, bleibt aber erfolglos. Mit Hilfe von Lance Hunter gelingt ihm die Flucht aus der Militäreinrichtung. Zusammen spüren sie Enoch auf, den Mann, der die anderen wegbrachte. Enoch erklärt, dass eine Prophezeiung diese Ereignisse vorhergesagt hat, und bringt sie zu Robin, der Tochter von Charles Hinton, die ihre prophetischen Fähigkeiten durch Zeichnungen ausdrückt. Verfolgt vom Militär, fliehen Fitz und Hunter mit Enochs Hilfe in einen geheimen Bunker, wo Fitz erfährt, dass er zurückgelassen wurde, um das Team zu retten. Fest entschlossen, ihnen zu helfen, brechen Fitz und Hunter erneut in Hales Militäreinrichtung ein, um eine Kryokapsel zu besorgen. Dabei finden sie auch alte S.H.I.E.L.D.-Technologie, einschließlich der "Zephyr One", mit der sie entkommen. Mithilfe der Kapsel wird Fitz für die nächsten 74 Jahre in Schlaf versetzt. Enoch wacht über ihn und bereitet ihn auf ihre Ankunft im Leuchtturm vor.
In der Station der Kree werden einige Jugendliche für eine unerwartete Terrigenese-Zeremonie ausgewählt. Flint, ein Freund von Tess, durchläuft erfolgreich die Terrigenese und wird von Yo-Yo und dem Team versteckt. Tess wird daraufhin getötet und wegen Flints Verschwinden aufgehängt. Während eines Abendessens mit den anderen Bietern beweist Fitz schnell seinen Wert und gewinnt Kasius' Respekt.
Bei der ersten Ausstellung tritt Ben gegen May an, was dazu führt, dass May an die Oberfläche geschickt wird und Ben wegen Lügen während Daisys Verhör getötet wird. Währenddessen findet Grill das Team und hält es gefangen. Flint rettet sie, indem er Grill mithilfe seiner Geokinese tötet.
Die unerwartete Ankunft von Kasius' Bruder führt dazu, dass Sinara und Daisy in einem Schaukampf aufeinandertreffen. Während dieses Kampfes gelingt es Daisy, Fitz und Simmons, ihre Gegner zu überwältigen und zu fliehen. Während der Flucht macht Simmons Fitz einen Heiratsantrag.
An der Oberfläche entdeckt Enoch May, aber ihr Treffen wird durch einen nahenden Gravitationssturm unterbrochen. Eine geheimnisvolle Gestalt nimmt sie gefangen. Daisy, Fitz und Simmons werden auf der Station gejagt und finden heraus, dass die Station durch Gravitonium betrieben wird. Während der Verfolgung wird Fitz angeschossen. Deke findet die Gruppe und bringt sie zum Rest des Teams. Gemeinsam planen sie ihre Flucht zur Erdoberfläche mithilfe eines Trawlers und von Dekes Anti-Gravitationsgerät. Nachdem sie vom Tod von Tess erfahren, entscheiden sich Flint, Mack und Yo-Yo, auf der Station zu bleiben, um die verbliebenen Bewohner zu schützen. Coulson, Daisy, Fitz, Simmons und Deke fliegen zur Oberfläche, geraten jedoch in den Gravitationssturm. Währenddessen tötet Kasius seinen Bruder und schmiedet Pläne, die Gunst seines Vaters zurückzugewinnen, indem er Daisy mit Sinara's Hilfe wieder einfangen will. An der Oberfläche bringt die geheimnisvolle Gestalt Enoch und May in Sicherheit, wo sie von der alten Robin begrüßt werden.
Coulson, Daisy, Fitz, Simmons und Deke überleben den Absturz und treffen sich mit May im "Zephyr". Dort begegnen sie Samuel Voss, einem Bekannten von Dekes Vater. In der "Lighthouse" bestraft Kasius die Bewohner, indem er ihnen die Ressourcen abschneidet. Flint, Mack und Yo-Yo machen sich auf den Weg, um die Waffen zu holen, die Fitz versteckt hat, und entdecken, dass Kasius die Vrellnexians auf die unteren Ebenen losgelassen hat. Sie besiegen die Vrellnexians und retten die restlichen Bewohner.
An der Oberfläche kämpft das Team darum, Informationen von Robin zu bekommen und entdeckt eine Maschine im "Zephyr". Während Fitz und Simmons versuchen, Daisys Inhibitor zu entfernen, finden May und Coulson ein Fragment des Zeitmonolithen in Voss’ Schrank. Deke stellt Voss wegen des Fragments zur Rede, das seinen Eltern gehörte, und wird dabei bewusstlos geschlagen. Voss versucht dann, Daisy zu töten und stößt Robin nieder, um zu verhindern, dass sie dem Team Antworten gibt. Bevor sie stirbt, wird Robin von May getröstet und offenbart ihr ihre gemeinsame Vergangenheit. Sie erklärt May, wie sie die Welt retten können, wozu Flint notwendig ist.
In der Vergangenheit wird gezeigt, wie May sich um Robin kümmert und Fitz dazu ermutigt, seine Maschine zu bauen, damit sie durch die Zeit reisen können.
Als der Gravitationssturm immer stärker wird, versucht das Team, die ''Zephyr'' neu zu starten. May offenbart, dass Flint mit Hilfe des Splitters den Monolithen neu erschaffen kann, was dem Team die Möglichkeit gibt, durch die Zeit zu reisen. Ähnlich wie beim Leuchtturm entdecken Fitz und Simmons Gravitonium auf der ''Zephyr'' und erkennen, dass die Entwürfe von Fitz selbst stammen.
Auf der Station erlangen Flint, Mack und Yo-Yo erfolgreich die Kontrolle über die unteren Ebenen. Kasius erweckt Tess wieder zum Leben und schickt sie, um seine Forderungen weiterzugeben. Er droht damit, Sprengstoffe zu zünden und alle zu töten, falls seine Bedingungen nicht erfüllt werden. Mack und Yo-Yo schlagen zurück, indem sie die Sprengstoffe auf Ebene 35, der medizinischen Ebene, platzieren, was Kasius daran hindern würde, neue Inhumans zu züchten.
Während eines Konfrontations mit Kasius evakuiert Flint die Bewohner in die oberen Ebenen und nutzt die verbleibenden Sprengstoffe, um die unteren Ebenen von den oberen abzutrennen, damit Kasius sie nicht erreichen kann. May nutzt den Gravitationssturm zu ihrem Vorteil und steuert die ''Zephyr'' ins All, während Daisy erneut gegen Sinara kämpft und sie diesmal tötet. Danach kontaktiert Daisy Mack, während das Team zum Leuchtturm unterwegs ist. Kasius enthüllt, dass er einen eigenen Seher hat, der ihm sagt, was geschehen wird.
Während Enoch auf der ''Zephyr'' bleibt, konzentriert sich das Team darauf, Flint zu finden und die anderen Inhumans aus der Gefangenschaft zu befreien. Kasius, verzweifelt über Sinaras Tod, infiziert Tye, den Trainer der Inhumans, mit Odium – einer Substanz, die wahnsinniges Verhalten hervorruft – und schickt ihn los, um das Team anzugreifen. In einem Kampf mit Tye wird Coulson scheinbar infiziert. Kasius' Seherin stellt sich als Yo-Yo aus der Zukunft heraus, eine, die durch die Zeitschleife gegangen und endloser Folter unterzogen worden ist. Sie enthüllt, dass die endgültige Rückkehr des Teams das Ende der Welt bringen wird und dass die einzige Lösung darin besteht, Coulson seiner Infektion erliegen zu lassen.
Während Flint den Monolithen neu erschafft, macht sich Mack auf die Suche nach Yo-Yo und wird Zeuge des Todes ihres zukünftigen Selbst durch Kasius, der das restliche Odium konsumiert und gegen ihn kämpft. Mit Hilfe von Simmons tötet Mack Kasius und vereint sich mit der noch lebenden Yo-Yo in ihrer aktuellen Zeitlinie. Deke kehrt rechtzeitig zur ''Zephyr'' zurück, um Enoch zu retten und die Maschine zu reparieren, scheinbar um den Preis beider Leben, als das Team in die Gegenwart zurückkehrt.
Zurück in ihrer Zeit, trifft das Team auf Noah, den Nachfolger von Enoch, der in ihrer Abwesenheit die Welt vom Leuchtturm aus überwacht hat. Coulson, May, Fitz, Simmons, Mack und Yo-Yo untersuchen ein Signal, das von der Erde ausgesendet wird und Voss' Beschreibung der ersten Anzeichen des Endes entspricht. Daisy zögert, sich dem Team anzuschließen, und bleibt zurück. Sie entdeckt, dass Deke die Explosion überlebt hat. Nach seiner Verhaftung wird Daisy gezwungen, den Bunker zu verlassen, um ihn zu retten und zu verhindern, dass er das Team, das jetzt auf der Fahndungsliste steht, enttarnt.
Beim Auffinden des Signals trifft das Team erneut auf Agent Piper, die sich als Mitarbeiterin von General Hale herausstellt. Sie werden von einer Gruppe von Hales robotischen Soldaten, angeführt von einem Attentäter, überfallen. Während des Kampfes versucht der Attentäter, Mack mit einem Chakram zu töten, aber Yo-Yo blockt den Angriff und verliert dabei beide Arme. Piper schließt sich wieder dem Team an, als sie sich mit dem Signal in den Leuchtturm zurückziehen. Noah opfert sich, um Daisy und Fitz zu retten, als das Signal explodiert.
Später kritisiert General Hale den Attentäter, ihre Tochter Ruby, dafür, das Vorhaben in Gefahr gebracht zu haben. In Philadelphia rekrutiert General Hale Carl Creel, um ihrem Team beizutreten. Zögernd stimmt er zu.
Durch die Explosion eines Signalgebers wurden drei Monolithen, die im Bunker gelagert waren, zerstört und ein Dimensionsriss geöffnet. Dieser Riss manifestiert die Ängste des Teams. Fitz nutzt Gravitonium, um ein Gerät zu entwickeln, das den Riss verschließen kann. Coulson meldet sich freiwillig, das Gerät zu überbringen, bricht aber vorher zusammen. Der Grund dafür stellt sich als eine Infektion heraus, die darauf zurückgeht, dass der Ghost Rider das lebensverlängernde GH-325-Medikament in ihm verbrannt hat.
Das Team muss ihren Plan beschleunigen, nachdem Yo-Yo von einer Manifestation eines Simmons-LMD (Life Model Decoy) angegriffen wird. Coulson schickt Deke an die Oberfläche, um Verstärkung zu rufen, und geht alleine weiter, um den Riss zu schließen. Dabei begegnet er einer Manifestation von Mike Peterson, die behauptet, Coulsons Erlebnisse seien nur ein Traum und er würde auf einem Operationstisch nach der Schlacht um New York sterben. Coulson überwindet seine Angst und wird daraufhin vom echten Peterson gerettet, der zusammen mit weiteren S.H.I.E.L.D.-Agenten auf Deke's Ruf antwortet.
Gemeinsam kämpfen Coulson und Peterson gegen weitere Manifestationen von Vrellnexianern, Lash und Hive und schaffen es schließlich, den Riss zu versiegeln. Später organisiert das Team eine Hochzeit für Fitz und Simmons. Zur gleichen Zeit untersucht General Hale Sichtungen von Daisy und findet Hinweise darauf, dass Deke verwandt mit Fitz und Simmons ist.
Als sich der Riss wieder zu öffnen beginnt, schickt Fitz das Team los, um mehr Gravitonium zu suchen. Die Spur führt sie nach Baton Rouge, wo Mack auf seinen alten Schulfreund Tony Caine trifft. Dieser hilft Wissenschaftlern, die von Hydra über Cybertek Industries zur Arbeit gezwungen wurden, einen Neuanfang zu machen. Caine erklärt, dass sich das Gravitonium an Bord der „Principia“ befand, einem Cybertek-Schiff, das vermisst wird. Deke vermutet, dass ein Blitzsturm das Gravitonium aktiviert hat und die „Principia“ in den Himmel geschleudert wurde.
Der Theorie folgend findet das Team die „Principia“ tatsächlich in der Atmosphäre schwebend vor. Dabei stellen sie fest, dass der Großteil des Gravitoniums verschwunden ist und nur noch eine kleine Menge übrig ist, die das Schiff in der Luft hält. Während Mack das verbliebene Gravitonium einsammelt, wird das Team von Hales robotischen Soldaten angegriffen. Sie schaffen es jedoch, rechtzeitig vom Schiff zu entkommen, bevor es zur Erde zurückstürzt.
Deke entdeckt, dass Fitz und Simmons seine Großeltern sind, als er eines der Sprichwörter seiner Mutter im Gespräch zwischen Simmons und Yo-Yo hört. In der Zwischenzeit versucht General Hale weiterhin, ihr Team zusammenzustellen, indem sie Werner von Strucker rekrutieren will. Dieser war von S.H.I.E.L.D. aus einem vegetativen Zustand erweckt worden und besitzt nun ein verbessertes Gedächtnis. Obwohl Strucker das Angebot zunächst ablehnt, überzeugt Ruby ihn, zu bleiben.
Als Simmons von einer Erscheinung eines Astronauten angegriffen wird, beschleunigt Fitz die Arbeit am Verschließen des Risses, kämpft jedoch damit, das Gravitonium zu komprimieren. Unter Stress begegnet Fitz seinem Framework-Alter Ego, The Doctor, der ihn verspottet. Auf der „Zephyr“ fangen Coulson, May und Agent Piper General Hale, die jedoch vorbereitet war und damit droht, Sprengstoff an Creel zu zünden, falls S.H.I.E.L.D. nicht kooperiert. Anton Ivanov kommt hinzu, und Coulson willigt ein, sie zu begleiten, trotz Mays Unbehagen.
Währenddessen werden Simmons, Mack und Yo-Yo von einem der Roboter angegriffen, den Mack vom „Principia“ mitgebracht hatte. Daisy wird von einem anderen Roboter bewusstlos geschlagen und wacht gefesselt bei The Doctor auf. Simmons entdeckt, dass Fitz Daisys Inhibitor entfernt. Sie erkennt, dass The Doctor nicht durch die Angst-Dimension verursacht wurde, sondern eine Projektion von Fitz' innerem Konflikt ist. Fitz hat die Roboter umprogrammiert, um Daisy zu isolieren und ihre Kräfte zu nutzen, um das Gravitonium zu komprimieren und den Riss vollständig zu verschließen. Deke versucht, Simmons zu trösten und offenbart sich zugleich als ihr Enkel.
Später spricht Hale mit ihrem mysteriösen Förderer Qovas, der ihr eine Phiole mit Odium überreicht und sie an ihre Hydra-Allianz erinnert.
Vor 28 Jahren wurde die junge Hale von Daniel Whitehall beauftragt, die United States Air Force zu infiltrieren und durch künstliche Befruchtung Ruby zu empfangen, die zukünftige Anführerin von Hydra. In der Gegenwart scheitert Hale daran, den kürzlich aus dem Koma erwachten Talbot zu überzeugen, Hydra-Kontraband freizugeben. Sie informiert Coulson darüber, dass die sogenannte Konföderation, eine außerirdische Allianz, Hydra kontaktiert und Erde Unterstützung bei einer bevorstehenden Invasion angeboten hat. Hale plant, diese Allianz zu verraten, indem sie Whitehalls Partikel-Infusionskammer und das Gravitonium verwendet, um einen Zerstörer der Welten zu erschaffen. Sie glaubt, dass Ruby dafür geeignet ist, schlägt jedoch vor, dass Daisy eventuell eine bessere Wahl wäre. Coulson lehnt das Angebot ab und berichtet von seiner Reise in die Zukunft, was Hale nicht glaubt.
Zurück im Lighthouse haben May und Daisy Schwierigkeiten, Hales Motive zu verstehen und Coulsons Aufenthaltsort zu finden. Daisy, die nun faktisch die Leitung von S.H.I.E.L.D. übernommen hat, weigert sich, Fitz zu vertrauen und macht sich auf die Suche nach Robin. Simmons erklärt Fitz ihre Verbindung zu Deke und ermutigt ihn, dass sie trotz der widrigen Umstände überleben werden.
Unter Hales Befehl versucht Creel, das Gravitonium zu absorbieren, was ihm visionäre Einblicke von Franklin Hall beschert. Geplagt von der Qual durch das Gravitonium, schließt sich Creel mit Coulson und Talbot zusammen, um zu fliehen. Hale schickt Ruby hinter ihnen her, doch Creel bleibt zurück, damit Coulson und Talbot mithilfe des Teleportationsgeräts der Konföderation entkommen können.
Unterdessen finden Daisy und May Robin, die aufgehört hat, ihre Visionen zu zeichnen, nachdem sie ihren zukünftigen Tod gesehen hat. Als sie May sieht, beginnt Robin wieder zu zeichnen und zeigt den Aufenthaltsort von Coulson und Talbot in den Bergen.
Zurück im Leuchtturm überredet Simmons Yo-Yo, ihr zu helfen, Fitz zu befreien und möglichen Hinweisen auf Hydras gravitoniumbetriebenes Waffe zu folgen. Gemeinsam überlisten sie Mack, damit er Fitz freilässt, und sperren ihn anschließend ein.
Ein Rückblick, der vier Jahre zurückliegt, zeigt, dass Ian Quinn von Raina getäuscht wurde und vom Gravitonium absorbiert wird.
Ruby verfolgt Coulson und Talbot in den Bergen, aber Daisy erscheint rechtzeitig, um sie zu retten. Während eines Ablenkungsmanövers wird Deke von Hale und ihren Leuten angeschossen, was S.H.I.E.L.D. zum Rückzug zwingt. Deke wird zurück zum Leuchtturm gebracht, wo Mack und Piper ihn erfolgreich operieren. May konfrontiert Coulson wegen seiner jüngsten Entscheidungen und gesteht schließlich ihre Gefühle für ihn.
Ruby ist wütend über die Haltung ihrer Mutter und entscheidet sich, gegen Hale zu rebellieren. Sie sperrt Hale in eine Zelle und übernimmt die Kontrolle, wobei sie sich mit Strucker verbündet. Fitz, Simmons und Yo-Yo reisen zu einer Hydra-Anlage in England und entdecken dort die Partikel-Infusionskammer. Fitz beschädigt absichtlich eines der Bauteile, um die Kammer unbrauchbar zu machen, doch dann werden sie von Robotersoldaten umzingelt. Yo-Yo versucht zu entkommen und Hilfe zu rufen, muss sich aber mit Ivanov auseinandersetzen. Nachdem sie ihn besiegt hat, erfährt sie, dass Ivanovs Körper mit allen Robotern verbunden ist, wodurch sie diese abschalten kann.
Als Ruby und Strucker eintreffen, entscheiden sie sich, Fitz und Simmons zu entführen, um die Infusionskammer reparieren zu lassen. Gleichzeitig hilft Daisy Talbot, Kontakt zu seiner Familie aufzunehmen, aktiviert dabei jedoch unwissentlich seine Gehirnwäsche durch seine Frau Carla, die von Hydra manipuliert wurde.
Nachdem der Ort Blue Raven Ridge gefunden wurde, werden Daisy und May entsandt, um Hale zu verhaften. Hale ergibt sich freiwillig, nachdem Creel ihr von Quinns und Halls Bewusstsein im Gravitonium berichtet hat. Sie enthüllt, dass Ruby plant, der "Zerstörer der Welten" zu werden, und führt sie zu ihr. Dort angekommen, sieht das Team, wie Ruby gerade den Infusionsprozess beginnt. Strucker muss den Prozess jedoch bei 8% stoppen. Da Ruby das Element nicht kontrollieren kann, zerquetscht sie aus Versehen Struckers Schädel und tötet ihn.
Während May Fitz und Simmons evakuiert, versuchen Daisy und Hale, Ruby zu beruhigen. Yo-Yo kommt zurück, um Daisy zu unterstützen, und erkennt, dass Ruby der "Zerstörer der Welten" und diejenige ist, die ihre Arme abgetrennt hat. Aus Vergeltung schneidet sie Rubys Hals mit ihrem eigenen Chakram durch. Rubys Körper setzt eine Energiewelle frei, während Hale entkommt.
Zurück im Leuchtturm versucht Talbot, Robin zu entführen. Doch Coulson und Mack schaffen es, ihn zu überwältigen. Später ist Hale auf dem Schiff der Konföderation zu sehen, wo sie Qovas berichtet, dass S.H.I.E.L.D. im Besitz des Gravitoniums ist.
Coulson ordnet eine Abriegelung der Basis an, als Qovas mit seinem Konföderationsschiff über River's End auftaucht. Trotz dieser Maßnahmen schaffen es Qovas' Truppen, die Remorath-Plünderer, sich ins Innere zu teleportieren, um das Gravitonium zu finden. Während Coulson, May, Mack, Fitz und Deke den Kontrollraum verteidigen, holt Yo-Yo Talbot und begibt sich ins Labor, wo Simmons, Piper und Davis das Gravitonium bewachen. Yo-Yo, Piper und Davis versuchen, die Gänge freizuräumen, doch Talbot setzt Simmons außer Gefecht und geht selbst in die Partikel-Infusionskammer, um das restliche Gravitonium zu absorbieren. Mit seinen neuen Kräften rettet er die S.H.I.E.L.D.-Agenten und nimmt Coulson mit zu einem unbekannten Ort.
In der Zwischenzeit bringt Daisy Robin und Polly mit Caines Hilfe in Sicherheit. Caine überreicht ihr zudem das Centipede-Serum, das einst John Garrett am Leben erhielt. Allerdings konnte Caine eine spezielle Zutat nicht besorgen, was Daisy dazu zwingt, das Grab ihrer Mutter Jiaying auszuheben.
Nach ihrer Ankunft auf Qovas' Schiff übernimmt Talbot die Führung und fordert ein Treffen mit der Föderation. Um seine Autorität zu beweisen, zeigt Talbot die Kontrolle über seine neuen Fähigkeiten, indem er einen der Anführer tötet und dessen Platz in der Allianz einnimmt. Taryan, der Vater von Kasius, versucht, Talbot zu manipulieren, indem er ihm von ungenutzten unterirdischen Gravitonium-Vorkommen auf der Erde erzählt. Diese könnten Talbot ermöglichen, die Welt vor Thanos' bevorstehender Invasion zu retten. Coulson und Hale können Talbot nicht von Taryans wahren Motiven überzeugen und müssen sich schließlich fügen.
Im Leuchtturm greift ein Remorath-Krieger, verstärkt durch Odium, Mack an, bevor er an der Substanz zugrunde geht. Während Simmons das Odium untersucht, kehrt Daisy mit Jiayings Leiche und dem Centipede-Serum zurück und beauftragt Simmons, ein Heilmittel für Coulson zu finden. Zur gleichen Zeit rüstet das Team die „Zephyr“ mit Gravitonium für die Raumfahrt aus und begibt sich zu Qovas' Schiff.
Daisy und May infiltrieren das Schiff, werden jedoch gezwungen aufzugeben, als Talbot Daisy außer Gefecht setzt. Als Hale versucht, Talbots Hirnwäsche zu aktivieren, tötet Talbot sie. Später erwacht Daisy in Gefangenschaft und trifft auf Taryan, der plant, sie in seine Heimatwelt zu bringen.
Während Daisy bewusstlos ist und transportiert wird, kommuniziert Taryan mittels eines Geräts mit ihr. Daisy zerstört das Gerät, erwacht und entkommt ihren Entführern. Nachdem Talbot mit einem Quinjet zur Erde geflogen ist, rettet Deke Coulson und May, und sie treffen sich erneut mit Daisy. In einem Krankenhaus nähert sich Talbot Creel und bietet ihm Frieden, indem er ihn in Gravitonium verwandelt; er absorbiert daraufhin Creel.
Mack und Yo-Yo vermuten, dass Talbot ein guter Vater sein möchte, und finden heraus, dass er bei seiner Familie ist. Talbot bedroht die Agenten, doch sein Sohn George hält ihn davon ab, weiteren Schaden anzurichten, woraufhin Talbot geht, um seine Tapferkeit zu beweisen.
Inzwischen fliegen Coulson und Daisy im „Zephyr“, während May gegen Qovas kämpft und Deke die Raketen so umleitet, dass sie das eigene Schiff treffen. May und Deke teleportieren erfolgreich zurück zur Erde, während Qovas mit dem Schiff untergeht.
Auf dem „Zephyr“ wird Coulson von einem Remorath angegriffen und beginnt stark zu bluten, was seinen Zustand verschlechtert.
Im „Lighthouse“ erklären Fitz und Simmons, dass das verbleibende Centipede-Serum entweder mit Jiayings DNA kombiniert werden könnte, um Coulson zu retten, oder mit Odium, um Talbot zu stoppen.
Andernorts ergreift Talbot Polly und Robin und fragt letztgenannte nach dem Standort des Gravitoniums.
Das Team streitet über die Verwendung des Centipede-Serums, bis May das Odium-Fläschchen zerstört. Deke schlägt Daisy vor, das Team zu vereinen und ihre Differenzen zu klären. Unter Druck gibt Robin Talbot einen Hinweis auf ein Gravitoniumvorkommen in Chicago, woraufhin er Qovas' Schiff beschlagnahmt. Daisy ernennt Mack zum Anführer von S.H.I.E.L.D. und er koordiniert das Team, das so viele Zivilisten wie möglich evakuiert. Simmons bietet Coulson das Centipede-Serum an, aber er weigert sich, es zu nehmen und versteckt es unauffällig in Daisys Armschienen. Anschließend überzeugt er sie, Talbot allein gegenüberzutreten.
Daisy versucht, Talbots Patriotismus anzusprechen, doch er greift sie an und versucht, sie zu absorbieren. Als sie das Serum entdeckt, injiziert Daisy es sich selbst und setzt ihre verstärkten Fähigkeiten ein, um Talbot ins All zu schleudern, wodurch sich die Zeitlinie verändert. Beim Versuch, Polly und Robin von Qovas' Schiff zu retten, wird Fitz durch herabfallende Trümmer tödlich verletzt. May und Mack bleiben an seiner Seite, während er stirbt. Simmons beschließt, die aktuelle Version von Fitz zu finden, die sich in Stasis an Bord von Enochs Schiff befindet. Nach einem Abschied von seinen Kollegen verlässt Coulson S.H.I.E.L.D. und wird von May nach Tahiti begleitet, um dort seine letzten Tage zu verbringen.
