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Der Engel Aziraphale (Michael Sheen) und der Dämon Crowley (David Tennant) treffen sich erstmals im Garden Eden. Dort sorgt Crowley dafür, dass Adam und Eva die verbotene Frucht probieren, was zu ihrer Vertreibung aus dem Paradies führt. Im Laufe der Jahrhunderte begegnen sich der Engel und der Dämon immer wieder. Als Gott und der Satan das Ende der Welt beschließen, sollen Aziraphale und Crowley den Antichristen als Baby auf die Erde bringen.
Das Kind, Adam Young (Sam Taylor Buck), wächst unerkannt als ganz normaler Junge in einer gewöhnlichen Familie auf. Doch bei der Geburt passiert ein schwerwiegender Fehler, der erst elf Jahre später entdeckt wird, als Adam seinen Höllenhund zu seinem Geburtstag erhält. Um diesen Fehler zu korrigieren, machen sich Aziraphale und Crowley auf die Suche nach dem Antichristen. Jeder verfolgt dabei seine eigenen Ziele, und beide versuchen, die göttlichen Pläne für das bevorstehende Ende der Welt zu durchkreuzen.
Aziraphale versichert seinen Vorgesetzten, Erzengel Gabriel (gespielt von Jon Hamm) und Sandalphon (dargestellt von Paul Chahidi), dass der Antichrist wohlauf ist und für den bevorstehenden Tag bereitsteht. Währenddessen werden die vier apokalyptischen Reiter zur Erde gesandt. Doch eine Hexe stellt sich dem drohenden Armageddon entgegen. Im Jahr 1656 machte Agnes Nutter eine Reihe von Prophezeiungen und schrieb sie in einem Buch nieder. Als sie vom Hexenjäger Adultery-Pulsifer auf dem Scheiterhaufen verbrannt wird, gelangt das Buch in die Hände ihrer Nachfahrin Anathema Device, wiederum eine Hexe in Tadfield. Zufällig trifft Anathema auf Newton, den Nachfahren von Adultery-Pulsifer, und gemeinsam versuchen sie das Ende der Welt zu stoppen.
Zur gleichen Zeit landet das Buch bei Aziraphale und Crowley, die bald erkennen, dass darin der Schlüssel zum Verbleib des Antichristen liegt.
Engel Aziraphale und Dämon Crowley verbindet eine lange, ungewöhnliche Freundschaft, die bis in die Anfänge der Menschheit zurückreicht. Diese beiden einzigartigen Figuren stehen immer wieder im Mittelpunkt der Weltgeschichte und beeinflussen deren Verlauf. Ob beim Untergang Roms, während der französischen Revolution oder im Zweiten Weltkrieg – Aziraphale und Crowley sind stets zur Stelle.
Ihre Verbindung bleibt auch in turbulenten Zeiten stark, da sie von den Vorteilen ihrer Zusammenarbeit profitieren. Parallel dazu wächst der junge Antichrist Adam auf. Mit seinem treuen Hund Dog begegnet er der Hexe Anathema, die mit dem Verlust ihres wertvollen Buches zu kämpfen hat.
Aziraphale und Crowley beauftragen den Hexenjäger Shadwell und dessen Gehilfen Newton damit, den Antichristen aufzuspüren. Ihre Suche führt sie nach Tadfield, wo sie Adam vermuten. Aziraphale informiert in der Zwischenzeit seine Vorgesetzten Gabriel, Sandalphon und Uriel über den Verlust des Antichristen. Adam entdeckt derweil nach und nach seine besonderen Fähigkeiten.
Die Geschichte verweist auf viele historische Ereignisse und lässt die Beziehungen zwischen Menschen, Engeln und Dämonen in einem neuen Licht erscheinen.
Adams neue, zerstörerische Kräfte beunruhigen seine besten Freunde zutiefst; sie erkennen ihn kaum wieder. Währenddessen versucht Aziraphale, Crowley davon zu überzeugen, das Armageddon zu verhindern. Ihr Vorhaben bleibt jedoch nicht unentdeckt. Erzengel Michael verbündet sich mit dem Teufel, um die beiden Abtrünnigen, Aziraphale und Crowley, mit Höllenqualen zu bestrafen. Doch die beiden haben das Schlimmste befürchtet und können mit einer List ihrer Strafe entgehen.
In Tadfield sind inzwischen die vier apokalyptischen Reiter eingetroffen, um Adam zu unterstützen. Zur gleichen Zeit begegnet der angehende Hexerjäger Newton der Hexe Anathema.
Crowley und Aziraphale entgehen mit einem Trick ihrer Strafe, doch Aziraphales Buchladen wird dabei zerstört. Crowley schafft es in letzter Sekunde, Agnes Nutters Buch aus den Flammen zu retten. Mit Hilfe des Buches machen sie sich auf die Suche nach dem Antichristen.
In Tadfield treffen sie schließlich auf den Antichristen Adam. Hier versammeln sich auch Anathema und Newt, um den Ort des entscheidenden Geschehens zu erreichen. Adam entfaltet seine volle Kraft als Zerstörer der Welt. Es kommt zum großen Showdown, bei dem auch die vier apokalyptischen Reiter eine Rolle spielen.
Der große Tag ist angebrochen: Auf dem Flugplatz von Tadfield kämpfen Aziraphale und Crowley gemeinsam mit ihren Verbündeten gegen Satan und die apokalyptischen Reiter. Adam steht kurz davor, Armageddon auszurufen, doch im letzten Moment entscheidet er sich dagegen und widersetzt sich dem großen Plan. Daraufhin kommt es zu einer wichtigen Aussprache zwischen den Parteien aus Himmel und Hölle. Schließlich gelingt es, das Ende der Welt in letzter Sekunde abzuwenden. Aziraphale und Crowley werden begnadigt und dürfen weiterhin auf der Erde bleiben.