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Auf ihrer landesweiten Fahrt mit dem Wohnmobil begegnet die Familie Matthews – bestehend aus den Eltern Jim und Tabitha sowie den Kindern Julie und Ethan – einem umgestürzten Baum, der die Straße blockiert. Sie werden gezwungen, eine Umleitung in eine kleine Stadt zu nehmen. Dort weist sie der örtliche Sheriff Boyd an, der sogenannte „tree road“ durch die Stadt zu folgen.
Während ihrer Fahrt stellen die Matthews fest, dass sie immer wieder in die Stadt zurückkehren, egal welchen Weg sie nehmen. Schließlich kollidieren sie mit einem anderen Auto, das sie von der Straße abdrängt. Das Wohnmobil überschlägt sich und bleibt auf dem Dach liegen. Da es bald dunkel wird, eilen die Stadtbewohner zu Hilfe. Sie bringen die Insassen des anderen Autos, Tobey und Jade, in die Stadt.
In der Zwischenzeit bleiben Boyd und die Stadtärztin Kristi bei dem verunglückten Wohnmobil, um Jim zu helfen, der sich Sorgen um Ethan macht, der aufgrund einer schweren Beinverletzung unbeweglich ist. In der Eile, einen sicheren Unterschlupf zu finden, fährt der stellvertretende Sheriff Kenny mit seinem Auto über einen Nagelstreifen, der ursprünglich für das Wohnmobil ausgelegt war.
Kenny, Tabitha, Julie, Pfarrer Khatri, Jade und Boyd's entfremdeter Sohn Ellis laufen daraufhin zu Fuß zum "Colony House", um vor Einbruch der Dunkelheit Schutz zu suchen. Zur gleichen Zeit, als es im Wohnmobil Nacht wird, nähern sich langsam Fremde und umzingeln das Fahrzeug.
Die Gruppe erreicht mit Mühe das Colony House, wo sie von der Anführerin Donna hereingelassen wird, während Fremde sie umzingeln. Gemäß dem Protokoll werden Tabitha, Julie und der bewusstlose Jade zu ihrer Sicherheit getrennt und eingesperrt. Im Wohnmobil stabilisieren Kristi, Boyd und Jim Ethan, während die Fremden das Fahrzeug umkreisen. Boyd und Donna erklären Jim und Tabitha die Situation: Die umliegenden Wälder sind voller intelligenter, sich verwandelnder Kreaturen, die zum Vergnügen töten. Alle Bewohner der Stadt sind eingeschlossene Menschen, wobei der seltsamste Überlebende ein Mann namens Victor ist. Boyd hatte mysteriöse Talismane gefunden, die, wenn sie in einer geschlossenen Struktur platziert werden, als Schutzschild gegen die Monster wirken. In der Klinik wird Sara von Stimmen befohlen, Tobey zu töten und die Tür zu öffnen; die Monster dringen ein und töten brutal alle, einschließlich Kennys älterem Vater. Am Morgen bringen Boyd und Kristi Jim und Ethan in die Stadt, während Kenny das Blutbad in der Klinik entdeckt und trauert. Im Colony House sieht Ethan aus dem Fenster und erblickt einen mysteriösen Jungen in Weiß.
Nachdem Jade wieder zu Bewusstsein kommt, erklärt Donna ihm die Situation. Er glaubt nicht, was er hört, und denkt, dass die Stadt ein von dem verstorbenen Tobey geplantes Escape Room ist.
Pater Khatri führt Jim und Tabitha durch die Stadt und erklärt ihnen das anstehende Ritual namens "Choosing Day". An diesem Tag müssen sie entscheiden, ob sie in einem privaten Haus oder gemeinschaftlich im Colony House wohnen wollen.
Als sie an einer seltsamen Struktur im Zentrum der Stadt vorbeikommen, erläutert Khatri, dass diese Stadt nur eine Form der Bestrafung kennt: die "Box". Hierbei wird der Schuldige über Nacht eingesperrt und den Monstern ausgesetzt. Diese Bestrafung wurde bisher noch nie vollzogen, doch nun ist sie für Frank vorgesehen, einen Trunkenbold, dessen Fahrlässigkeit den Tod seiner Frau und seiner Tochter verursacht hat. Boyd versucht, Frank zu verschonen, aber Frank lehnt ab.
Am "Choosing Day" entscheidet sich Julie für das Colony House, während ihre Familie Franks ehemaliges Zuhause wählt. Jade verursacht eine Szene und wird anschließend zu Tobeys Grab gebracht.
Kenny nimmt Jade zu sich nach Hause, während Julie und der Rest der Familie Matthews sich getrennt in ihren neuen Häusern einrichten. In der Nacht wird Frank von den Monstern in der Box getötet.
In der Vergangenheit sah Victor als Kind die Leichen vieler Bewohner. Ein Junge in Weiß erschien und lud ihn ein, auf einem Karussell zu spielen. In der Gegenwart erkennt Ethan den Jungen in Weiß in einer Zeichnung von Victor wieder. Kenny zeigt Jade, dass die Stadt keinen festen physischen Standort hat. Während sie sprechen, gibt ein Radio statische Geräusche von sich, und Jade nimmt es mit.
Im Colony House beginnt Julie, ihre Entscheidung zu bereuen, als sie erfährt, dass die Bewohner alles teilen und gemeinschaftlich leben. Wütend konfrontiert Julie Tabitha wegen der bevorstehenden Scheidung ihrer Eltern Jim und Tabitha nach dem Tod ihres Babys Thomas. Tabitha kehrt nach Hause zurück und streitet sich mit Jim. Victor nimmt Ethan mit, um nach dem Jungen in Weiß zu suchen. Im Wald zeigt Victor Ethan einen Baum mit einer Öffnung. Er wirft einen Stein hinein, um zu demonstrieren, dass Objekte darin an einen anderen Ort teleportiert werden.
Während sich Jim und Tabitha auf die Suche nach Ethan machen, werden sie von wilden Hunden umzingelt. Victor verscheucht die Hunde mit einer Pistole. Im Diner führt eine Halluzination dazu, dass Sara aufgefordert wird, Ethan zu töten, woraufhin sie einen Anfall erleidet. Victor gräbt eine Reihe von Gräbern vor dem Colony House.
Sara erholt sich in der Klinik. Boyd beginnt zu vermuten, dass die Stadt einige körperliche Reaktionen auslösen kann, da sowohl Sara als auch Ethan Anfälle hatten. Er erzählt Kristi, dass er Zittern in seiner linken Hand entwickelt. Um eine zweite Meinung einzuholen, fragt Sara Kristi, ob sie eine schlechte Tat für die Möglichkeit begehen würde, dass die ganze Stadt nach Hause kann. Kristi antwortet bejahend, da sie eine verlassene Verlobte hat.
Unabhängig davon beginnen Jade und Jim Fragen zu stellen und darüber nachzudenken, ob sie bei dem Unfall gestorben sind und sich im Fegefeuer befinden.
Sara sperrt Tabitha in einer Scheune ein und bereitet sich darauf vor, Ethan zu ermorden. Nathan kommt rechtzeitig an und stoppt sie, nachdem er Father Khatri die Wahrheit gestanden hat. Im folgenden Gerangel tötet Sara Nathan versehentlich, als sie ihm mit der Klinge, die sie für Ethan vorbereitete, die Kehle durchschneidet.
Khatri hält Sara in einem Keller fest und erklärt ihr, dass die moderne Bibel aus 73 Büchern besteht. Er hat die Theorie, dass sie und die anderen Dorfbewohner von Gott geprüft werden, und dass ihre aktuelle Situation ein neues, 74. Buch bildet. Die Stimmen beweisen ihre Existenz, indem sie Khatri an eine Tasche erinnern, die er bei seiner Ankunft vergraben hat. Boyd teilt Kenny seinen Plan mit, in die Wälder zu gehen und mit einem Talisman nach einem Weg zur Zivilisation zu suchen; Kenny lehnt diesen Plan als Selbstmordversuch ab. Boyd gesteht Kenny, dass er an einer extrem seltenen Frühform von Parkinson leidet.
Jade und Jim reparieren das Radio mit gesammelten Autoteilen, aber es empfängt nur Rauschen. Jade halluziniert und sieht einen Soldaten aus der Zeit des Bürgerkriegs, der ihn verfolgt. Außerdem bemerkt er ein seltsames Symbol auf einem Baum. Als Kennys Mutter Tian-Chen dies bemerkt, zeigt sie ihm ein weggeworfenes Notizbuch mit ähnlichen Zeichnungen. Zuhause angekommen, findet Jim seine Frau Tabitha, die ein Loch im Keller gräbt, um herauszufinden, wohin die Stromleitungen führen. Im Colony House entwickelt ein Bewohner namens Kevin eine neue Beziehung zu einem der Monster.
Khatri erzählt Boyd von Sara und den Stimmen. Er schlägt vor, dass er und Sara Boyd auf seiner Wanderung in den Wald begleiten. Jim schlägt vor, einen richtigen Funkturm zu bauen und dafür fast alle Ressourcen der Stadt zu nutzen. Gleichzeitig beginnen er und Tabitha mit Ausgrabungen im Keller. Jade findet in einem weggeworfenen Notizbuch ein Foto, und Tian-Chen zeigt darauf ein Kind, welches Victor ist. Im Colony House feiern die Bewohner den ersten Jahrestag von Fatimas Ankunft in der Stadt. Während der Party küsst Fatima einen anderen Bewohner, was sowohl Julie als auch Ellis eifersüchtig macht.
Kevin öffnet ein Fenster, um seinen "Freund", ein Monster, hereinzulassen. Das Monster tötet ihn und lässt das Fenster offen, wodurch weitere Monster ins Haus gelangen und viele der Bewohner töten. Einige Bewohner können jedoch in einem Van entkommen. Ellis und Fatima überleben, indem sie sich im Foyer des Colony House mit einem Talisman verbarrikadieren, während Victor und Julie, einem weißen Jungen folgend, in den Wald fliehen. Victor weist Julie an, in den "weit entfernten" Baum zu steigen, wodurch sie in einen Wurzelkeller transportiert wird.
Der Van erreicht die Station des Sheriffs. Während Boyd und Khatri die Bewohner des Colony House hereinlassen, wird Khatri von einem Monster getötet.
In einer Rückblende kommen Boyd, seine Frau Abby und Ellis kurz vor Einbruch der Nacht in die Stadt. Sie treffen Khatri, der sie zu einem versteckten Keller führt, wo Donna und andere Bewohner warten. Am nächsten Tag erklären Khatri und Donna die Situation des Dorfes. Boyd übernimmt die Führung und hilft den Dorfbewohnern zu überleben. Boyd organisiert die Ressourcen der Stadt und sucht in den Wäldern nach Vorräten, wobei er unerklärlicherweise Vieh findet. Mit der wachsenden Verantwortung vernachlässigt er Abby, und ihre psychische Gesundheit verschlechtert sich.
Während eines Sammelausflugs verirrt sich Boyd über Nacht im Wald. Er sucht Zuflucht in einer Höhle, umgeben von Monstern, und entdeckt die schützende Wirkung der Talismane. Als er am nächsten Morgen zurückkehrt, hat Abby wahllos auf die Dorfbewohner geschossen, überzeugt, in einem Albtraum gefangen zu sein. Als sie sich darauf vorbereitet, auf Ellis zu schießen, erschießt Boyd sie, um das Leben seines Sohnes zu retten.
In der Gegenwart versöhnen sich Boyd und Ellis über den Tod von Abby. Boyd und Sara wagen sich in die Wälder und Kenny wird zum neuen Sheriff ernannt. Kenny, Donna und Jim erklären den anderen Dorfbewohnern den Plan, einen Funkturm zu bauen.
Boyd und Sara erreichen die Höhle, in der Boyd die Talismane fand. Sie richten sie als Orientierungspunkt ein. Auf ihrer Reise, die weiter führt als je ein Stadtbewohner gegangen ist, entdecken sie einen Baum mit kleinen Flaschen, die an den Ästen hängen. Plötzlich bekommt Sara erneut einen Anfall.
In der Stadt arbeiten die Menschen weiter am Funkturm des Colony House, haben aber keinen Strom. Tian-Chen gibt Jade die Idee, den Strom aus den Häusern der Stadt zu nutzen. Als Sara aufwacht, befinden sich die beiden in einem Zelt. Boyd zeigt ihr, dass in den Flaschen Zettel waren, darunter einer aus dem Jahr 1864. Sara erzählt, dass sie diesmal eine weibliche Stimme hörte, die sie nie zuvor gehört hatte. Die Stimme sagte ihr, sie solle Boyd mitteilen, dass sein Plan ein Fehler sei und es im Wald schlimmere Dinge als Monster gebe. Sara spricht Boyd mit einem Spitznamen an, den Abby benutzt hatte, bevor das Zelt von einer unsichtbaren Kraft angegriffen wird. Als der Angriff nachlässt, wird das Zelt von außen beleuchtet und sie hören ein lautes Horn.
Die Stadtbewohner sammeln so viel Kabel wie möglich, um den Funkturm mit Strom zu versorgen. Ellis macht Fatima einen Heiratsantrag, den sie annimmt. Kenny versucht, sich Kristi zu nähern, wird jedoch abgewiesen, da sie bereits verlobt ist. Boyd und Sara verlassen das Zelt und finden sich in einem Bereich des Waldes wieder, der von Spinnweben bedeckt ist. Boyd wird von Spinnen gebissen, als er einem scheinbar eingewickelten Abby näher kommt. Durch die Bisse wird er benommen, aber Sara überzeugt ihn, weiterzumachen. Die Stadtbewohner bringen den Funkturm in Gang, während ein Sturm aufzieht.
Jim erreicht jemanden über das Radio, doch die bedrohliche Stimme nennt seinen Namen und warnt davor, dass Tabitha nicht graben sollte. Als Jim hastig nach Hause eilt, stürzt das Loch im Keller ein. Tabitha fällt in eine Höhle und trifft dort auf Victor, der erklärt, dass die Monster unterirdisch schlafen. Boyd und Sara entdecken, dass das Licht und das Signalhorn von einem Leuchtturm kommen. Der Junge in Weiß weist Sara an, in einen nahegelegenen „fernen“ Baum zu gehen. Sara stößt Boyd in den Baum, woraufhin er in einen Schacht transportiert wird und dort festsitzt.
Im Diner kommt ein Bus in der Stadt an.