Dark City ist eine Stadt ohne Namen, ohne Vergangenheit - und ohne Zukunft. Eine Stadt, über der immerwährende Nacht liegt. Es ist die dunkle Stadt: Dark City. In dieser Stadt wird ein Mann gejagt. John Murdoch soll eine Serie von bizarren Frauenmorden begangen haben, doch sein Gedächtnis ist wie ausgelöscht. Hinter ihm ist nicht nur der hartnäckige Inspektor Bumstead her, auch Dr. Schreber, ein zwielichtiger Psychiater, kreuzt immer wieder seinen Weg und warnt ihn vor jenen unheimlichem, bleichgesichtigen Fremden, die ihm auf der Spur sind.
Während Murdoch versucht, seinen Verfolgern zu entkommen, kehrt Stück für Stück seine Erinnerung zurück, und er beginnt das grausige Geheimnis von Dark City zu erahnen: Jene Fremde, Außerirdische eher sterbenden Spezies, verändern nach Belieben die Erinnerung der Menschen ebenso wie die Häuser und Straßen der Stadt, sogar die Zeit selbst können sie manipulieren. Murdoch erkennt, daß die ganze Stadt ein gigantisches, grausiges Experiment ist. Er versucht zu fliehen. Doch alle Wege führen ins Nichts...