Im Jahr 1985 rettet der Leuchtturmwärter Thomas Curry (Temuera Morrison) in Maine die verletzte Atlanna (Nicole Kidman), die Prinzessin von Atlantis, während eines Sturms. Thomas bringt Atlanna in sein Haus und pflegt ihre Wunden. Als sie einige Tage später zu Bewusstsein kommt, verlieben sie sich ineinander und bekommen einen Sohn namens Arthur (Jason Momoa). Arthur besitzt die Fähigkeit, mit Meerestieren zu kommunizieren. Atlanna ist jedoch gezwungen, ihre Familie zu verlassen und nach Atlantis zurückzukehren. Sie vertraut ihrem Berater Nuidis Vulko (Willem Dafoe) die Aufgabe an, Arthur zu trainieren. Unter Vulko's Anleitung wird Arthur ein begabter Krieger, aber die Atlanteaner lehnen ihn als Halbblut ab, daher verlässt er Atlantis.
Ein Jahr nach Steppenwolfs Invasion konfrontiert Arthur eine Gruppe Piraten, die ein russisches Kern-U-Boot kapern wollen. Arthur bringt das U-Boot an die Oberfläche, tötet die Piraten und rettet die eingeschlossenen Matrosen. Der Anführer der Piraten, Jessie Kane (Michael Beach), stirbt, und sein Sohn David (Yahya Abdul-Mateen II) schwört Rache. Arthur verlässt David im brennenden U-Boot, während eine Granate explodiert. David entkommt, aber sein Wunsch nach Vergeltung bleibt ungebrochen.
David wendet sich später gegen Atlantis und nutzt ein weiteres U-Boot, um im Auftrag von Orm (Patrick Wilson), dem König von Atlantis, anzugreifen. Orm plant, die sieben Unterwasserkönigreiche zu vereinen und gegen die Menschheit Krieg zu führen, die er für die Verschmutzung der Meere verantwortlich macht. König Nereus (Dolph Lundgren) von Xebel stimmt Orms Plan zu, jedoch verweigert seine Tochter Mera (Amber Heard), die mit Orm verlobt ist, ihre Unterstützung und sucht Arthur auf. Sie rettet Thomas vor einer von Orm ausgelösten Flutwelle und gewinnt dadurch Arthurs Vertrauen.
Mera überredet Arthur, seinen rechtmäßigen Platz auf dem Thron von Atlantis einzunehmen und den Krieg zu stoppen. Sie treffen sich mit Vulko, der Arthur rät, den magischen Dreizack von Atlan zu finden, der ihm als König legitimieren wird. Orms Männer greifen sie an, aber Mera und Vulko entkommen, während Arthur gefangen genommen wird. Orm offenbart Arthur im Gefängnis, dass Atlanna wegen ihrer Beziehung zu einem Menschen hingerichtet wurde. Arthur fordert Orm zu einem Duell heraus, wird jedoch fast getötet, bevor Mera ihn rettet. Gemeinsam suchen sie den Dreizack in der Sahara und entdecken eine holografische Nachricht, die sie nach Sizilien führt.
In Sizilien wird Arthur von David, jetzt als Black Manta in einem modifizierten Atlanter-Anzug, angegriffen und verletzt. Mera pflegt seine Wunden und reist mit ihm zum ursprünglichen Versteck des Dreizacks, wo sie gegen amphibische Monster kämpfen und schließlich eine Verbindung zur unentdeckten See im Erdinneren finden. Dort treffen sie auf Atlanna, die überlebt und sich in der unentdeckten See versteckt hat.
Arthur besiegt das mythische Wesen Karathen, das den Dreizack bewacht, und erlangt dadurch die Kontrolle über die sieben Meere. Mit Hilfe von Karathen, Mera und den Trench führt Arthur ein Heer von Meereskreaturen gegen Orm in die Schlacht. Orms Anhänger erkennen Arthur als ihren rechtmäßigen König an, nachdem er den Dreizack erlangt hat.
Zum Abschluss kämpfen Arthur und Orm ein letztes Mal. Arthur besiegt Orm, verschont jedoch sein Leben. Nachdem Orm entdeckt, dass Arthur Atlanna gerettet hat, akzeptiert er sein Schicksal. Atlanna kehrt auf die Oberfläche zurück, um sich mit Thomas zu vereinen. Arthur übernimmt den Thron von Atlantis, unterstützt von Mera.
In einer Mid-Credit-Szene wird David von Dr. Stephen Shin gerettet, einem Wissenschaftler, der besessen davon ist, Atlantis zu finden. David verspricht, Shin zu Atlantis zu führen, im Austausch für seine Hilfe bei der Rache an Arthur.
Oliver Trebes
