Alien Covenant ist nach „Prometheus - Dunkle Zeichen” das zweite Prequel zur Alien-Filmreihe. Im Prolog spricht Peter Weyland (Guy Pearce) mit seinem neu aktivierten Androiden (Michael Fassbender), der sich nach einem Blick auf die Replik von Michelangelos David-Statue "David" nennt. Weyland sagt ihm, dass sie eines Tages gemeinsam nach dem Schöpfer der Menschheit suchen werden.
Im Jahr 2104 ist das Kolonieschiff Covenant auf dem Weg zu einem fernen Planeten, Origae-6, mit 2000 Kolonisten und 1000 Embryos an Bord. Das Schiff wird von Walter (ebenfalls Michael Fassbender), einem neueren Androidenmodell, überwacht, das David ähnelt. Ein plötzlicher Neutrino-Ausbruch beschädigt das Schiff und tötet einige Kolonisten. Walter ordnet an, die Besatzung aus dem Stasis-Schlaf zu wecken, doch der Kapitän Branson stirbt, weil seine Stasis-Kapsel versagt.
Während der Reparaturen empfängt die Besatzung ein Funksignal von einem nahen unbekannten Planeten. Trotz der Einwände von Daniels (Katherine Waterston), Bransons Frau, entscheidet sich der neue Kapitän Oram (Billy Crudup) für eine Untersuchung. Die Besatzung der Covenant bleibt im Orbit, während ein Expeditionsteam auf die Planetenoberfläche hinabsteigt und das Signal zu einem abgestürzten Ingenieurschiff verfolgt. Auf der Oberfläche werden die Sicherheitsteams Ledward (Benjamin Rigby) und Hallett (Nathaniel Dean) versehentlich mit Alien-Sporen infiziert.
Karine (Carmen Ejogo), Orams Frau, bringt den schnell erkrankenden Ledward zurück zum Landungsboot, wo Maggie (Amy Seimetz), die Frau des Piloten Tennessee (Danny McBride), beide in der Krankenstation unter Quarantäne stellt. Ein Neomorph bricht aus Ledwards Rücken und tötet ihn, dann attackiert es Karine tödlich. Maggie versucht, das schnell wachsende Wesen zu erschießen, trifft aber versehentlich einen Gastank, was eine Explosion auslöst, die das Landungsboot zerstört und sie tötet. Das Neomorph entkommt zur Planetenoberfläche, während ein weiteres Wesen aus Halletts Kehle bricht und ihn tötet.
Die beiden Neomorphs greifen die verbleibenden Crewmitglieder an und töten Ankor (Alexander England). Der Rest der Besatzung kann ein Alien töten, bevor David, der die Prometheus-Mission überlebt hat, sie rettet und in eine Stadt voller Ingenieursleichen führt. David erklärt, dass bei ihrer Ankunft ein schwarzes, flüssiges Bio-Waffenmittel freigesetzt wurde, welches die einheimische Bevölkerung auslöschte, und dass Shaw bei dem Crash der Ingenieurschiff starb. Als die Crew David von ihrer Mission erzählt, versuchen sie, die Covenant um Hilfe zu rufen, doch das verbliebene Neomorph dringt in die Stadt ein und tötet Rosenthal (Tess Haubrich).
David versucht, mit dem Wesen zu kommunizieren und ist entsetzt, als Oram es tötet. Unter Orams Gewehr enthüllt David, dass die Aliens das Ergebnis seiner Experimente mit der schwarzen Flüssigkeit sind, um eine neue Spezies zu erschaffen. Er führt Oram in eine Brutkammer und trickst ihn aus, sodass ein Facehugger ihn mit einem Embryo infiziert. Ein Xenomorph bricht kurz darauf aus Orams Brust und tötet ihn.
Walter konfrontiert David, nachdem er herausfindet, dass David die schwarze Flüssigkeit absichtlich auf die Ingenieure losgelassen hat. David erklärt, dass er die Menschen für eine minderwertige Spezies hält und sie nicht die Galaxie besiedeln sollten. Als Walter widerspricht, deaktiviert David ihn und erfasst Daniels, wobei er enthüllt, dass er Shaw getötet und ihren Körper für seine Experimente benutzt hat. Walter reaktiviert sich und kämpft gegen David, was Daniels ermöglicht zu entkommen, während Lope (Demián Bichir) von einem Facehugger angegriffen wird. Cole (Uli Latukefu) rettet Lope, bevor sie von einem inzwischen ausgewachsenen Xenomorph überrascht werden, das Cole tötet.
Tennessee kommt mit einem weiteren Landungsboot, um Daniels, Lope und den scheinbar siegreichen Walter zu retten. Sie töten das Xenomorph und docken an die Covenant an; jedoch wurde Lope von einem weiteren Xenomorph infiziert, das aus seiner Brust bricht, schnell heranwächst und die Crewmitglieder Ricks und Upworth tötet. Mit Walters Hilfe locken Tennessee und Daniels das Wesen in die Luftschleuse und schleudern es ins All.
Die Covenant setzt ihre Reise nach Origae-6 fort, und die überlebende Crew kehrt in den Stasis-Schlaf zurück. Als Walter Daniels unter Stasis setzt, erkennt sie, dass er tatsächlich David ist, kann jedoch nicht entkommen, bevor sie einschläft. Nun hat David die Kontrolle über das Schiff und seine Bevölkerung. Er spuckt zwei Alien-Embryos aus und lagert sie neben den menschlichen Embryos ein. Unter Walters Namen hinterlässt er ein Logbuch, das besagt, dass alle Crewmitglieder außer Daniels und Tennessee durch den Neutrino-Ausbruch am Anfang des Films gestorben sind.
Oliver Trebes
