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1990 tauchte ein Raumschiff über Johannesburg auf, an Bord außerirdische Flüchtlinge. Zwanzig Jahre später ist die ursprüngliche Gastfreundschaft der Menschen geschwunden. Aus dem Flüchtlingslager ist ein elendes Ghetto geworden, in dem die ungeliebten Besucher interniert sind: District 9. Das Privatunternehmen Multi-National-United (MNU) erhält den Auftrag, sich um "die Angelegenheit" zu kümmern, verfolgt dabei aber ganz eigene Interessen. Als MNU-Agent Wikus van der Merwe sich mit einem seltsamen Virus infiziert, wird er zur Zielscheibe und findet ausgerechnet in District 9 neue Freunde, die ihn unterstützen.
Vor Hunderten von Jahren verwüstete eine gewaltige Katastrophe die Erde, doch die Menschheit hat sich ihrer neuen Umgebung längst angepasst. Gigantische Metropolen auf Rädern erhoben sich aus den Trümmern der untergegangenen Zivilisation. Auf der Suche nach den letzten Ressourcen fahren sie über die verdorrte Steppe und verschlingen gnadenlos die kleineren Städte. Zu den großen Metropolen gehört auch London als einer der gewaltigsten rollenden Kolosse.
Ann Burden glaubt, sie sei die einzige Überlebende der atomaren Apokalypse. Sie lebt in einem abgeschiedenen Tal mit eigenem Wettersystem – der Grund, weshalb ihre Luft nicht verstrahlt ist. Als sich ein Fremder dem Tal nähert, ist sie jedoch nicht begeistert: Sie fürchtet, dass der Fremde sie umbringen oder versklaven könnte. Sie beobachtet ihn aus sicherer Entfernung und erst als er sich unwissentlich in Lebensgefahr begibt, gibt sie sich ihm zu erkennen. Es handelt sich um den Wissenschaftler John R. Loomis, der dank eines selbstkonstruierten Strahlenanzuges bis jetzt überlebt hat. Ann und Loomis freunden sich schnell an und denken bereits über eine gemeinsame Zukunft nach. Eines Tages kommt jedoch ein weiterer Fremder ins Tal: Es ist Caleb, der jünger und attraktiver als Loomis ist und Ann ebenfalls näher kommen möchte. Zwischen den beiden Männern entbrennt eine Rivalität um Ann. Dies bringt die Zukunft der Menschheit in Gefahr, denn beide Männer haben ihr düsteres Geheimnis.