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Dark City ist eine Stadt ohne Namen, ohne Vergangenheit - und ohne Zukunft. Eine Stadt, über der immerwährende Nacht liegt. Es ist die dunkle Stadt: Dark City. In dieser Stadt wird ein Mann gejagt. John Murdoch soll eine Serie von bizarren Frauenmorden begangen haben, doch sein Gedächtnis ist wie ausgelöscht. Hinter ihm ist nicht nur der hartnäckige Inspektor Bumstead her, auch Dr. Schreber, ein zwielichtiger Psychiater, kreuzt immer wieder seinen Weg und warnt ihn vor jenen unheimlichem, bleichgesichtigen Fremden, die ihm auf der Spur sind.
In Dallas wird ein Bürogebäude in die Luft gesprengt. Die FBI-Agenten Fox Mulder und Dana Scully - nach Schließung der X-Akten zur Anti-Terror-Einheit versetzt - versuchen, den Fall aufzuklären. Im Zuge der Ermittlungen lernen sie den Schriftsteller Dr. Kurtzweil kennen, der ihnen von einer großangelegten Verschwörung erzählt: Außerirdische planen gemeinsam mit der einflußreichen Organisation "Das Syndikat" die Übernahme der Erde. Und die Kolonisation, die sich mittels eines mutierten Virus ausbreitet, schreitet rapide voran...