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Die Schülerin Bird Fitcher ist ganz begeistert von ihrem neuen Spielzeug, das sie in einem unscheinbaren Antiquitätenladen aufgetrieben hat: eine alte Sofortbildkamera! Doch schon nach den ersten Schnappschüssen muss sie erkennen, dass der Apparat ein tödliches Geheimnis birgt. Denn wer von ihm fotografiert wird, findet noch in derselben Nacht sein tragisches und gewaltsames Ende.
Als eine archäologische Expedition in einem unzugänglichen Höhlensystem in Nordamerika eine bislang unbekannte Parasitenart entdeckt, ahnt noch niemand, wie gefährlich diese „Wespe“ genannte Spezies tatsächlich ist. Doch einmal freigesetzt, mutieren und vermehren sich diese Urzeitmonster nicht nur, sondern greifen bald auch Menschen an. Ihre Opfer finden sie dank ihres feinen Gehörs: Schon das kleinste Geräusch lockt eine Unzahl von ihnen an. Die einst so laute Welt verstummt. Die gehörlose Ally (Kiernan Shipka) und ihre Familie ziehen sich in die Wälder zurück, denn überleben lässt sich nur noch in völliger Stille. Gefahr geht aber auch von anderen Menschen aus, wie die Familie bald erfahren muss: Im rücksichtslosen Überlebenskampf ist jedes Geräusch ein potentielles Todesurteil. Und dann kreuzt eine bedrohliche Sekte ihren Weg, die es ausgerechnet auf Ally abgesehen hat…
Mutter Karen schenkt ihrem Sohn Andy aufgrund des ungeliebten Umzugs in eine neue Stadt eine „Buddi doll“ zum Geburtstag. Diese Puppe ist ein Hightech-Spielzeug der Firma Kaslan Corp, die von Henry Kaslan entwickelt wurde und Andy eigentlich viel Spaß bereiten soll. Doch weder Karen noch Andy sind sich der unheimlichen Natur Chuckys bewusst. Bei einer Sabotageaktion hat ein frustrierter Sweat-Shop-Arbeiter im Werk in Vietnam nämlich die Sicherheitsprotokolle der Puppe deaktiviert. Andy wird also schon bald erfahren, wie weit sein Spielkamerad geht, um ihm seine Wünsche zu erfüllen. Unterdessen versucht sein Nachbar Detective Mike Norris, eine Reihe mysteriöser Morde aufklären...