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Museums-Nachtwächter Larry Daley muss sich in seinem Job einmal mehr mit einigen übernatürlichen, historischen Komplikationen herumschlagen. Diesmal wird das British Museum in London von dem Spuk heimgesucht. Mit von der Partie sind Daleys alte Freunde Teddy Roosevelt, Miniatur-Cowboy Jedediah, Sacajawea, Attila der Hunne und Pharao Ahkmenrah, dessen magische Tafel für die Erweckung des Museumsinventars überhaupt erst verantwortlich ist. In London trifft Larry Daley auf britische Ikonen wie beispielsweise Sir Lancelot, aber auch auf einen weiteren ägyptischen Pharao. Nicht alle Ausstellungsstücke heißen den neuen Nachtwächter im British Museum willkommen – langweilig werden seine Schichten auch dieses Mal nicht…
Im Mittelpunkt einer alten Prophezeiung steht der junge Landarbeiter Tom (Ben Barnes). Als Mitglied eines geheimnisvollen Ordens ist er zum Helden auserkoren. Doch kaum geht er bei dem großen Meister John Gregory (Jeff Bridges) in die Lehre, bekommt er es mit einer übermächtigen Gegnerin zu tun: Um den Orden endgültig auszulöschen, lässt die finstere Herrscherin (Julianne Moore) eine ganze Armee übernatürlicher Gestalten antreten...