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Um sich vor ihren Feinden zu verstecken, schleppt Captain Smek sein außerirdisches Volk, die Boov, von Planet zu Planet. Nur um immer wieder festzustellen, dass nicht jeder Planet als Zufluchtsort geeignet ist: Fleischfressende Würmer, Laser-Tintenfische und Lava-Einöden sind schließlich nicht das, was sich die Boovs für ihre neue Heimat vorgestellt haben. Nach einer langen, kräftezehrenden Reise durchs Weltall deutet sich aber doch noch ein glückliches Ende für die friedlichen Aliens an: Bis auf den seltsamen Namen "Erde" scheint dieser Planet perfekt. Kurzerhand beginnen die Boovs, die menschliche Bevölkerung umzusiedeln. Als ein Außerirdischer namens Oh aber den Fehler macht, ihren gefürchteten Feinden den neuen Aufenthaltsort der Boovs zu verraten, ist auch in der neuen Heimat niemand mehr sicher. Um seinen Missgeschick wieder auszubügeln, begibt sich Oh deshalb gemeinsam mit dem Teenager-Mädchen Tip, das der Umsiedlung entkommen ist, auf eine abenteuerliche Reise um die Welt…
Auf einem einsamen Stück Highway mitten in der Wüste werden die Geschichten mehrerer Reisender verwoben... und in einer schicksalhaften Terror-Nacht scheinen die schlimmsten Albträume wahr zu werden.
Mitch und Jack sind auf der Flucht vor ihrer Vergangenheit, als sie blutüberströmt zu einem abgelegenen Diner gelangen, wo ihr schlimmsten Alpträume wahr werden zu scheinen. Auch die Rock-Band „Siren“ erhält Hilfe von einer fremden Familie, als ihr Tour-Van mitten auf der Straße zusammenbricht; nach einem Autounfall ist ein Geschäftsmann auf die Hilfe eines ungewöhnlichen Rettungshelfers angewiesen; ein ungehaltener Schießwütiger mischt eine Bar auf, weil er auf der Suche nach einer jungen Frau ist; bei einer Familie ist die Hölle los, als Maskierte ihren Urlaub stören...
Jupiter Jones (Kunis) wurde unter dem Nachthimmel geboren – man sagt ihr eine große Zukunft voraus. Als erwachsene Frau träumt Jupiter von den Sternen, wird aber immer wieder vom nüchternen Alltag eingeholt, denn sie bekommt nichts auf die Reihe und hält sich mit Toilettenputzen über Wasser. Erst als der genetisch manipulierte Ex-Soldat Caine (Tatum) auf der Erde landet, um sie zu finden, bekommt Jupiter eine Ahnung von dem Schicksal, das ihr von Geburt an vorherbestimmt ist: Ihre Gene weisen sie als Anwärterin auf ein außergewöhnliches Erbe aus, das den gesamten Kosmos aus den Angeln heben könnte.