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Nachdem Mechagodzilla in seinem letzten Kampf gegen Godzilla schwer beschädigt wurde, wird er nun in einem Untergrund-Dock aus Godzillaknochen wiederhergestellt. Yoshito Nakajo, Mitglied der Reparaturtruppe bekommt während seines Urlaubs unerwarteten Besuch von ein paar Feen der Infant Islands. Sie raten ihm eindringlich ab einen Roboter aus Godzillaknochen zu bauen, andernfalls würde Mothra die Seiten wechseln und gegen die Menschheit kämpfen. Die Reparatur wird trotzdem fortgesetzt und schon bald mehren sich seltsame Ereignisse. Es dauert nicht lange und schon wütet Godzilla wieder in den Städten Japans. Bald eilt auch schon Mothra zu Hilfe aber dann entscheidet der Premierminister den noch nicht ganz reparierten Mechagodzilla am Kampf teilnehmen zu lassen. Der Kampf unter den drei Monstern beginnt als plötzlich neue Riesenungeheuer hinzukommen. Und keiner weiß ob sie Freunde oder Feinde der Menschheit sind!
Auf eine Reihe schlechter Erfahrungen mit Monsterattacken in der Vergangenheit reagiert die UNO mit einer genetisch modifizierten Kämpferbrigade, die sich des Problems bislang auch erfolgreich annimmt. Nun jedoch erscheinen wie aus dem Nichts Dutzende von Monstern gleichzeitig in allen Weltmetropolen und richten verheerende Zerstörungen an. Tatsächlich entpuppt sich ihr Auftreten als Vorbote und Druckmittel außerirdischer Invasoren. Die aber haben die Rechnung ohne Godzilla und dessen Nachfahre Minira gemacht.
2065: Nach dem Einschlag eines Meteors überschwemmen bösartige Aliens die Erde. Die Wissenschaftlerin Dr. Aki Ross birgt die letzte Hoffnung für die Menschheit. Unterstützt durch ihren Mentor Dr. Sid und die Soldatentruppe "Deep Eyes", unter Führung von Captain Gray Edwards, kämpft Dr. Ross nicht nur gegen die Aliens, sondern auch gegen General Hein, der auf eigene Faust versucht die Welt vor dem Untergang zu bewahren ...