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Sonic, Knuckles und Tails treffen auf einen neuen und überaus mächtigen Gegner: Shadow, ein mysteriöser Bösewicht, der über enorme, schier unvorstellbare Kräfte verfügt. Da ihre Fähigkeiten in jeder Hinsicht unterlegen sind, muss Team Sonic eine unerwartete Verbindung eingehen, um Shadow aufzuhalten und die Erde zu beschützen.
Ein ehemaliger Erzschurke verwandelt sich in einen Vorstadtvater – eine Veränderung, die Gru widerfährt, nachdem er bei einem Klassentreffen auf seinen größten Widersacher stößt, ein Konflikt ausbricht und er sich gezwungen sieht, unterzutauchen. Doch die ungestörte Idylle findet ein jähes Ende, als Baby Gru Junior entführt wird. Zusammen mit seiner Familie begibt sich Gru auf eine abenteuerliche und verrückte Rettungsmission. Im Team sind auch die Minions, die durch ein Superserum in fünf Mega Minions mit einzigartigen Kräften verwandelt wurden und für noch mehr Chaos sorgen!