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Neuengland, 1630. Farmer William findet, gemeinsam mit Frau Katherine und den fünf Kindern, ein neues Zuhause auf einem abgelegenen Stück Land, nahe eines düsteren Waldes.
Bald kommt es zu beunruhigenden Vorfällen: Tiere verhalten sich aggressiv, eines der Kinder verschwindet, während ein anderes von einer dunklen Macht besessen zu sein scheint. Misstrauen und Paranoia wachsen und die älteste Tochter Thomasin wird der Hexerei beschuldigt. Als sich die Lage immer weiter zuspitzt, werden Glaube, Loyalität und Liebe jedes einzelnen Familienmitgliedes auf eine schreckliche Probe gestellt …
Die Geschwister Trish und Darry befinden sich auf der Heimfahrt vom College in die Sommerferien zu ihren Eltern. Plötzlich werden sie auf einer abgelegenen, einsamen Landstraße mitten im Niemandsland von einem alten, verdreckten Truck von der Straße gedrängt. Schockiert setzen sie ihre Fahrt fort und sehen kurze Zeit später den besagten Truck an einer alten Kirche stehen. Im Vorbeifahren beobachten sie, wie eine massige Gestalt ein menschengroßes, in ein Laken gehülltes Bündel, von der Ladefläche hebt und in einem Erdschacht verschwinden lässt. Die große Angst vor dem Fremden wird schließlich von Darrys Neugier besiegt und die beiden kehren wider jegliche Vernunft um und machen eine grauenvolle Entdeckung. Sie untersuchen die Erdröhre, dabei verliert Darry den Halt und stürzt in die dunkle Tiefe.
In einer kleinen Stadt in Oregon kommt es zu einer Reihe grausamer Todesfälle, bei denen Menschen zerteilt und zerstückelt aufgefunden werden. Sheriff Paul Meadows (Jesse Plemons) tappt bei den Ermittlungen im Dunkeln. Allerdings muss seine Schwester, die junge Lehrerin Julia Meadows (Keri Russell), erkennen, dass sie den mysteriösen Vorfällen nähersteht als erwartet. Der Vater und der Bruder ihres Problemschülers Lucas (Jeremy T. Thomas) hegen ein tödliches, übernatürliches Geheimnis, das sich seinen blutigen Weg ans Tageslicht bahnt. Die grauenvollen Ereignisse reißen jedoch nicht ab, sondern nehmen weiter zu. Julia bekommt eine Vorahnung, wer oder was hinter den Taten stecken könnte: Handelt es sich bei dem Mörder um eine mysteriöse Kreatur aus den Sagen der amerikanischen Ureinwohner? Gemeinsam mit dem Jungen, den Julia vor weiterem Unheil beschützen will, muss sie auch um ihr eigenes Überleben kämpfen.
20 Jahre sind vergangen seitdem Ben Mears seine Heimatstadt Jerusalem's Lot verlassen hat. Mittlerweile ist er Schriftsteller, hat es sogar zum Pulitzerpreis gebracht und kehrt zurück an seinen neuenglischen Geburtsort. Dort begegnet man Ben mit Argwohn, der dort für sein neues Buch recherchieren und sich den Ängsten seiner Kindheit stellen möchte. Als er acht Jahre alt war, hat sich der Besitzer des alten Masten-Hauses das Leben genommen und soll seitdem in dem Gebäude spuken. Der Schriftsteller möchte das Haus kaufen, doch der Antiquitätenhändler Straker kam ihm zuvor und hat darin bereits eingerichtet - unter anderen mit einer sargähnlichen Kiste, die er nicht aus dem Augen lässt. Als immer mehr Leute einer mysteriösen Anämie zum Opfer fallen, kommt Ben ein schrecklicher Verdacht...