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Leonardo, Donatello, Michelangelo und Raphael (Stimmen im Original: Nicolas Cantu, Micah Abbey, Shamon Brown Jr., Brady Noon) haben jahrelang in Abgeschiedenheit von der menschlichen Welt in der Kanalisation von New York gelebt. Warum? Die vier sind mutierte Schildkröten, die von ihrem Meister Splinter (Jackie Chan) unterrichtet und großgezogen wurden. Aber eigentlich wollen sie nur als normale Teenager akzeptiert werden. Mit heldenhaften Taten wollen sie die Herzen der New Yorker nun für sich gewinnen. Ihre neue Freundin, die Journalistin April O´Neil (Ayo Edebiri), hilft ihnen bei der Bekämpfung eines mysteriösen Verbrechersyndikats, angeführt vom Oberschurken Superfly (Ice Cube). Doch die mutierte Heldentruppe hat nicht damit gerechnet, plötzlich einer Armee von Mutanten gegenüberzustehen.
Ein ehemaliger Erzschurke verwandelt sich in einen Vorstadtvater – eine Veränderung, die Gru widerfährt, nachdem er bei einem Klassentreffen auf seinen größten Widersacher stößt, ein Konflikt ausbricht und er sich gezwungen sieht, unterzutauchen. Doch die ungestörte Idylle findet ein jähes Ende, als Baby Gru Junior entführt wird. Zusammen mit seiner Familie begibt sich Gru auf eine abenteuerliche und verrückte Rettungsmission. Im Team sind auch die Minions, die durch ein Superserum in fünf Mega Minions mit einzigartigen Kräften verwandelt wurden und für noch mehr Chaos sorgen!
„Hoppers” nimmt die Zuschauer mit in eine faszinierende Welt, in der Wissenschaftler eine bahnbrechende Entdeckung gemacht haben: das menschliche Bewusstsein kann in lebensechte Roboter-Tiere transferiert werden. Diese Innovation ermöglicht es Menschen, als Tiere zu leben und direkt mit ihnen zu kommunizieren.