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Leonardo, Donatello, Michelangelo und Raphael (Stimmen im Original: Nicolas Cantu, Micah Abbey, Shamon Brown Jr., Brady Noon) haben jahrelang in Abgeschiedenheit von der menschlichen Welt in der Kanalisation von New York gelebt. Warum? Die vier sind mutierte Schildkröten, die von ihrem Meister Splinter (Jackie Chan) unterrichtet und großgezogen wurden. Aber eigentlich wollen sie nur als normale Teenager akzeptiert werden. Mit heldenhaften Taten wollen sie die Herzen der New Yorker nun für sich gewinnen. Ihre neue Freundin, die Journalistin April O´Neil (Ayo Edebiri), hilft ihnen bei der Bekämpfung eines mysteriösen Verbrechersyndikats, angeführt vom Oberschurken Superfly (Ice Cube). Doch die mutierte Heldentruppe hat nicht damit gerechnet, plötzlich einer Armee von Mutanten gegenüberzustehen.
Inmitten eines künftigen Krieges zwischen der Menschheit und den Kräften der künstlichen Intelligenz wird Joshua, ein abgeklärter ehemaliger Special-Forces-Agent, der um seine verschwundene Frau trauert, rekrutiert, um den Creator zu jagen und zu töten. Der Creator, ein schwer fassbarer Architekt einer fortschrittlichen KI, entwickelte eine mysteriöse Waffe, die den Krieg zwar beenden kann, aber gleichzeitig auch die Menschheit komplett auslöschen würde. Joshua und sein Team bestehend aus Elite-Agenten, durchqueren die feindlichen Linien und dringen in das dunkle Herz des von der KI besetzten Territoriums ... Nur um herauszufinden, dass die weltverändernde Waffe, die er zerstören soll, eine KI in Form eines kleinen Kindes ist.
Nach einem katastrophalen Absturz auf einem unbekannten Planeten, stellt der Pilot Mills (ADAM DRIVER) schnell fest, dass er eigentlich auf der Erde gestrandet ist... vor 65 Millionen Jahren. Ihm bleibt nur eine Chance auf Rettung. Gemeinsam mit der einzigen anderen Überlebenden Koa (ARIANA GREENBLATT), versucht er, sich einen Weg durch ein ihnen völlig unbekanntes Gelände voller gefährlicher, prähistorischer Kreaturen zu bahnen. Rasch entwickelt sich ein Überlebenskampf von epischen Ausmaßen.