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Leonardo, Donatello, Michelangelo und Raphael (Stimmen im Original: Nicolas Cantu, Micah Abbey, Shamon Brown Jr., Brady Noon) haben jahrelang in Abgeschiedenheit von der menschlichen Welt in der Kanalisation von New York gelebt. Warum? Die vier sind mutierte Schildkröten, die von ihrem Meister Splinter (Jackie Chan) unterrichtet und großgezogen wurden. Aber eigentlich wollen sie nur als normale Teenager akzeptiert werden. Mit heldenhaften Taten wollen sie die Herzen der New Yorker nun für sich gewinnen. Ihre neue Freundin, die Journalistin April O´Neil (Ayo Edebiri), hilft ihnen bei der Bekämpfung eines mysteriösen Verbrechersyndikats, angeführt vom Oberschurken Superfly (Ice Cube). Doch die mutierte Heldentruppe hat nicht damit gerechnet, plötzlich einer Armee von Mutanten gegenüberzustehen.
Lernt Sam kennen, eine zweitgeborene Prinzessin. Sie ist kein typisches Mitglied eines Königshauses und passt auch nicht so recht in diese Welt. Nachdem sie von ihrer Mutter, der Königin, in ein Ferienprogramm geschickt wird, stellt Sam fest, dass das nur ein Trick war. Sie und die anderen Schüler erfahren, dass sie Superkräfte besitzen und Teil des geheimen Clubs der zweitgeborenen Royals werden sollen… Werden sie lernen, ihre Kräfte einzusetzen, um ihre Königreiche zu schützen?