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Nachdem Selene den Vampir-Ältesten Viktor getötet hat, schwebt sie selbst in Lebensgefahr. Auch bei Vampir-König Marcus findet die Blutsaugerin keinen Schutz, und so begibt sie sich gemeinsam mit dem Hybriden Michael, halb Werwolf, halb Vampir, auf die Flucht. Zu zweit versuchen sie schließlich, hinter die Geheimnisse der Fehde und ihrer jeweiligen Blutlinien zu kommen. Da ahnt Selene noch nicht, dass ausgerechnet Michael die Antwort auf all diese Fragen bei sich trägt, und sie selbst die einzige ist, die den ewigen Krieg beenden kann.
Im ersten animierten Spielfilm um Hellboy gerät ein ahnungsloser Volkskundeprofessor unter den Einfluss der uralten japanischen Dämonen des Donners und des Blitzes. Als jedoch die “Behörde zur Untersuchung und Abwehr paranormaler Erscheinungen” ein Agententeam auf den Fall ansetzt, landet Hellboy dank eines verwunschenen Samuraischwerts in einer anderen Dimension, die von Geistern, Monstern und wildem Chaos beherrscht wird. Während die pyrokinetisch veranlagte Liz Sherman und der Fischmann Abe Sapien gegen einen reichlich übellaunigen Drachen antreten, muss der verirrte und ziemlich angenervte Hellboy allein den Weg nach Hause finden. Doch selbst wenn er die gefährliche Reise überlebt – was soll er sich noch alles von den beiden rachsüchtigsten und grimmigsten Gestalten der japanischen Sagenwelt gefallen lassen?