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Nach Godzillas Angriff auf Tokyo von 1954 herrschte lange Zeit Frieden in Japan. Jetzt 50 Jahre später wurde er angeblich in New York gesichtet. Die Regierung Japans dementiert dies zwar, hat aber bald ganz andere Sorgen. Godzilla ist wieder in Japan und es wird schnell klar, dass es sich diesmal um kein Gerücht handelt. Beseelt von den Geistern tausender im zweiten Weltkrieg gefallener Soldaten, scheint es nichts zu geben was ihn aufhalten kann. Drei heilige Kreaturen, die sich Godzilla gemeinsam stellen, sind die letzte Hoffnung der Menschheit. Wird die Welt noch einmal gerettet werden können?
Nachdem Mechagodzilla in seinem letzten Kampf gegen Godzilla schwer beschädigt wurde, wird er nun in einem Untergrund-Dock aus Godzillaknochen wiederhergestellt. Yoshito Nakajo, Mitglied der Reparaturtruppe bekommt während seines Urlaubs unerwarteten Besuch von ein paar Feen der Infant Islands. Sie raten ihm eindringlich ab einen Roboter aus Godzillaknochen zu bauen, andernfalls würde Mothra die Seiten wechseln und gegen die Menschheit kämpfen. Die Reparatur wird trotzdem fortgesetzt und schon bald mehren sich seltsame Ereignisse. Es dauert nicht lange und schon wütet Godzilla wieder in den Städten Japans. Bald eilt auch schon Mothra zu Hilfe aber dann entscheidet der Premierminister den noch nicht ganz reparierten Mechagodzilla am Kampf teilnehmen zu lassen. Der Kampf unter den drei Monstern beginnt als plötzlich neue Riesenungeheuer hinzukommen. Und keiner weiß ob sie Freunde oder Feinde der Menschheit sind!
Auf eine Reihe schlechter Erfahrungen mit Monsterattacken in der Vergangenheit reagiert die UNO mit einer genetisch modifizierten Kämpferbrigade, die sich des Problems bislang auch erfolgreich annimmt. Nun jedoch erscheinen wie aus dem Nichts Dutzende von Monstern gleichzeitig in allen Weltmetropolen und richten verheerende Zerstörungen an. Tatsächlich entpuppt sich ihr Auftreten als Vorbote und Druckmittel außerirdischer Invasoren. Die aber haben die Rechnung ohne Godzilla und dessen Nachfahre Minira gemacht.
Urzeitsaurier Godzilla kann sich aus einem Eisberg befreien und stapft auf Japan zu. Zur gleichen Zeit wird King Kong von japanischen Wissenschaftlern gefangen und nach Japan transportiert. Doch er kann sich befreien und stellt sich Godzilla zum Kampf, nachdem er dessen Witterung aufgenommen hat. King Kong ist Godzilla unterlegen, wird aber von den Wissenschaftlern dazu gebracht erneut gegen Godzilla anzutreten. Die elektrische Spannung eines Gewitters verleiht ihm neue Kräfte und es kommt zur letzten, endgültigen Schlacht...
2065: Nach dem Einschlag eines Meteors überschwemmen bösartige Aliens die Erde. Die Wissenschaftlerin Dr. Aki Ross birgt die letzte Hoffnung für die Menschheit. Unterstützt durch ihren Mentor Dr. Sid und die Soldatentruppe "Deep Eyes", unter Führung von Captain Gray Edwards, kämpft Dr. Ross nicht nur gegen die Aliens, sondern auch gegen General Hein, der auf eigene Faust versucht die Welt vor dem Untergang zu bewahren ...
Der verrückte Dr. Who möchte im ewigen Eis das radioaktive "Element X" bergen, um eine Atombombe zu basteln und damit die Welt zu erpressen. Für die Bergung konstruiert er einen riesenhaften Roboter nach King Kongs Vorbild. Als "Robot-Kong" in die Nähe des Element X kommt, schmoren seine Schaltkreise durch. Also läßt Dr. Who den echten King Kong von seiner Insel entführen, um ihn für die Bergung von Element X zu missbrauchen. Doch King Kong kann fliehen und macht sich auf den Weg nach Tokio. Dr. Who reist mit Robot-Kong ebenfalls nach Tokio, um King Kong wieder einzufangen. Zwischen dem Riesenaffen und seinem mechanischen Ebenbild entbrennt ein Kampf auf Leben und Tod...