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Nach ihrem endgültigen Sieg über den bösen Schredder haben sich die vier Ninja-Kampfschildkröten mit ihrem Meister Splinter abermals in der heimischen New Yorker Metro zurückgezogen. Dort trainieren sie tagein, tagaus ihre Kampfsportübungen und gehen vor Langerweile beinahe zugrunde. Umso mehr freuen sie sich, als ihre Freundin April zu Besuch kommt und ein antikes Zepter aus dem feudalen Japan mitbringt. Eigentlich als Geschenk gedacht, entpuppt sich das Utensil schnell als ein Zeitreiseapparat, der April zurück ins Japan des 17. Jahrhunderts befördert und an ihrer Stelle einen japanischen Feudalherren nach New York transportiert. Die vier Jungs zögern natürlich nicht lange und reisen ebenfalls durch die Zeit, um April zu retten. Auf die zum Tausch in New York gelandeten Japaner müssen derweil Splinter und ihr guter Freund Casey Jones aufpassen...
Sonic, Knuckles und Tails treffen auf einen neuen und überaus mächtigen Gegner: Shadow, ein mysteriöser Bösewicht, der über enorme, schier unvorstellbare Kräfte verfügt. Da ihre Fähigkeiten in jeder Hinsicht unterlegen sind, muss Team Sonic eine unerwartete Verbindung eingehen, um Shadow aufzuhalten und die Erde zu beschützen.