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Sonic, Knuckles und Tails treffen auf einen neuen und überaus mächtigen Gegner: Shadow, ein mysteriöser Bösewicht, der über enorme, schier unvorstellbare Kräfte verfügt. Da ihre Fähigkeiten in jeder Hinsicht unterlegen sind, muss Team Sonic eine unerwartete Verbindung eingehen, um Shadow aufzuhalten und die Erde zu beschützen.
Po bereitet sich darauf vor, das geistige Oberhaupt vom Tal des Friedens zu werden, braucht aber auch jemanden, der seinen Platz als Drachenkrieger einnimmt. Als solcher wird er einen neuen Kung-Fu-Kämpfer für diesen Posten ausbilden und auf einen Bösewicht treffen, der Schurken aus der Vergangenheit beschwört.