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Brooklyns freundliche Spinne aus der Nachbarschaft ist zurück! Nachdem sich Miles Morales (Stimme im Original: Shameik Moore) aka Spider-Man gerade erst an seine Rolle gewöhnt hat, wird er bereits in sein nächstes Abenteuer und quer durch das neu entdeckte Multiversum geschleudert. Um dessen Existenz zu schützen, muss sich Spider-Man zusammen mit Gwen Stacy (Hailee Steinfeld) und einem neuen Spider-Team (u.a. Oscar Isaac, Daniel Kaluuya, Karan Soni) einem Bösewicht stellen, der mächtiger ist als alles, was ihnen bisher begegnet ist. Nur mit vereinten Kräften ist es ihnen vielleicht möglich, die Welt zu retten. Doch welche ist die richtige Vorgehensweise, um der Bedrohung zu begegnen? Als die vielen Helden der Spider-People über diese Frage aneinandergeraten, muss Miles seine eigene Rolle als Held neu definieren, um die Menschen zu retten, die er liebt.
Leonardo, Donatello, Michelangelo und Raphael (Stimmen im Original: Nicolas Cantu, Micah Abbey, Shamon Brown Jr., Brady Noon) haben jahrelang in Abgeschiedenheit von der menschlichen Welt in der Kanalisation von New York gelebt. Warum? Die vier sind mutierte Schildkröten, die von ihrem Meister Splinter (Jackie Chan) unterrichtet und großgezogen wurden. Aber eigentlich wollen sie nur als normale Teenager akzeptiert werden. Mit heldenhaften Taten wollen sie die Herzen der New Yorker nun für sich gewinnen. Ihre neue Freundin, die Journalistin April O´Neil (Ayo Edebiri), hilft ihnen bei der Bekämpfung eines mysteriösen Verbrechersyndikats, angeführt vom Oberschurken Superfly (Ice Cube). Doch die mutierte Heldentruppe hat nicht damit gerechnet, plötzlich einer Armee von Mutanten gegenüberzustehen.
Reisen Sie mit John Sheridan durch die Galaxie, während er auf der Suche nach seinem Weg zurück nach Hause unerwartet durch mehrere Zeitlinien und alternative Realitäten transportiert wird. Unterwegs trifft er auf einige bekannte Gesichter und entdeckt kosmische neue Erkenntnisse über die Geschichte, den Zweck und die Bedeutung des Universums.
Die Geschichte spielt unmittelbar nach den Ereignissen von Spider-Man: Across the Spider-Verse. Gwen Stacy führt die neu formierte Spider-Gang in einem Wettlauf gegen die von Miguel O'Hara angeführte Spider-Society an, um den gefangenen Miles Morales in der Heimatdimension der Spinne, die ihn gebissen hat, zusammen mit einer alternativen Version seiner selbst als Prowler zu finden, während Spot seinen tödlichen Angriff in seiner Dimension mit weitreichenden multiversalen Konsequenzen startet.