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2065: Nach dem Einschlag eines Meteors überschwemmen bösartige Aliens die Erde. Die Wissenschaftlerin Dr. Aki Ross birgt die letzte Hoffnung für die Menschheit. Unterstützt durch ihren Mentor Dr. Sid und die Soldatentruppe "Deep Eyes", unter Führung von Captain Gray Edwards, kämpft Dr. Ross nicht nur gegen die Aliens, sondern auch gegen General Hein, der auf eigene Faust versucht die Welt vor dem Untergang zu bewahren ...
Im ersten animierten Spielfilm um Hellboy gerät ein ahnungsloser Volkskundeprofessor unter den Einfluss der uralten japanischen Dämonen des Donners und des Blitzes. Als jedoch die “Behörde zur Untersuchung und Abwehr paranormaler Erscheinungen” ein Agententeam auf den Fall ansetzt, landet Hellboy dank eines verwunschenen Samuraischwerts in einer anderen Dimension, die von Geistern, Monstern und wildem Chaos beherrscht wird. Während die pyrokinetisch veranlagte Liz Sherman und der Fischmann Abe Sapien gegen einen reichlich übellaunigen Drachen antreten, muss der verirrte und ziemlich angenervte Hellboy allein den Weg nach Hause finden. Doch selbst wenn er die gefährliche Reise überlebt – was soll er sich noch alles von den beiden rachsüchtigsten und grimmigsten Gestalten der japanischen Sagenwelt gefallen lassen?