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Im Kopf des nun frischgebackenen Teenagers Riley wird plötzlich das Hauptquartier abgerissen, um Platz für etwas völlig Unerwartetes zu schaffen: neue Emotionen! Freude, Trauer, Wut, Angst und Ekel, die seit langem erfolgreich Rileys Kopf managen, sind sich nicht sicher, was sie fühlen sollen, als Zweifel auftaucht. Und es sieht so aus, als ob sie nicht die einzige Neue ist!
Die Geschichte spielt unmittelbar nach den Ereignissen von Spider-Man: Across the Spider-Verse. Gwen Stacy führt die neu formierte Spider-Gang in einem Wettlauf gegen die von Miguel O'Hara angeführte Spider-Society an, um den gefangenen Miles Morales in der Heimatdimension der Spinne, die ihn gebissen hat, zusammen mit einer alternativen Version seiner selbst als Prowler zu finden, während Spot seinen tödlichen Angriff in seiner Dimension mit weitreichenden multiversalen Konsequenzen startet.
Nachdem sie einen unerwarteten Anruf von ihren Vorfahren erhalten hat, die ihr den Weg weisen, muss Moana auf die weiten Meere Ozeaniens und in gefährliche, längst vergessene Gewässer reisen, um ein Abenteuer zu bestehen, das sie noch nie erlebt hat.