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Die Geschichte spielt unmittelbar nach den Ereignissen von Spider-Man: Across the Spider-Verse. Gwen Stacy führt die neu formierte Spider-Gang in einem Wettlauf gegen die von Miguel O'Hara angeführte Spider-Society an, um den gefangenen Miles Morales in der Heimatdimension der Spinne, die ihn gebissen hat, zusammen mit einer alternativen Version seiner selbst als Prowler zu finden, während Spot seinen tödlichen Angriff in seiner Dimension mit weitreichenden multiversalen Konsequenzen startet.
Mit der Übernahme von 20th Century Fox durch Disney erweiterte sich der Horizont des Marvel Cinematic Universe (MCU) um die X-Men Charaktere sowie um die Fantastic Four. Letztere hatten bislang, abgesehen von einem kurzen Auftritt von Reed Richards, noch keine zentrale Rolle im MCU eingenommen. Mit den neuesten Plänen von Marvel Studios wird sich das jedoch ändern, da ein eigener Film für das Quartett in der sechsten Phase des MCU lanciert wird: „The Fantastic Four”.
Sonic, Knuckles und Tails treffen auf einen neuen und überaus mächtigen Gegner: Shadow, ein mysteriöser Bösewicht, der über enorme, schier unvorstellbare Kräfte verfügt. Da ihre Fähigkeiten in jeder Hinsicht unterlegen sind, muss Team Sonic eine unerwartete Verbindung eingehen, um Shadow aufzuhalten und die Erde zu beschützen.
