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Acht Monate, nachdem Sonic Dr. Robotnik besiegte, lebt er nun bei Tom und Maddie Wachowski in Green Hills, Montana. Tom ist der Sheriff und Maddie die örtliche Tierärztin. Sonic, der blaue, super schnelle Igel, möchte seine Kräfte für gute Taten einsetzen, was aber oft schiefgeht. Tom rät Sonic, geduldig zu sein und seine Kräfte nicht unnötig einzusetzen, während er und Maddie zu einer Hochzeit nach Hawaii reisen.
Ein ungewöhnlicher Sandsturm transportiert die Soldatin Artemis und ihre Einheit plötzlich in eine andere Welt. Schnell muss die Truppe feststellen, dass die unbekannte Umgebung von gefährlichen Riesenmonstern beherrscht wird, denen ihre herkömmlichen Waffen nichts anhaben können. Für die Gestrandeten beginnt ein Kampf ums Überleben. Beim Versuch, in ihre Welt zurückzukommen, treffen die Soldaten auch auf den mysteriösen Hunter, der sich dank besonderer Ausrüstung und seiner außergewöhnlichen Fähigkeiten bereits wiederholt gegen die Kreaturen behauptet hat. Doch werden Artemis und Co. bald mit einer Bedrohung konfrontiert, der sie selbst mit Hunters Unterstützung nicht gewachsen scheinen.
Sonic, Knuckles und Tails treffen auf einen neuen und überaus mächtigen Gegner: Shadow, ein mysteriöser Bösewicht, der über enorme, schier unvorstellbare Kräfte verfügt. Da ihre Fähigkeiten in jeder Hinsicht unterlegen sind, muss Team Sonic eine unerwartete Verbindung eingehen, um Shadow aufzuhalten und die Erde zu beschützen.