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Die Teenage Mutant Ninja Turtles treten aus dem dunklen Schatten der Kanalisation von New York heraus und befinden sich im offenen Kampf gegen Bösewicht Shredder (Brian Tee). Dieser bekommt diesmal Unterstützung von den Bösewichten Bebop und Rocksteady. Neben der sexy und bezaubernden Reporterin April O’Neil (Megan Fox) stehen unseren vier tapferen Helden außerdem der schlagfertige Rächer Casey Jones (Stephen Amell) zur Seite.
Die humanoiden Schildkröten Leonardo, Michelangelo, Raphael, Donatello und ihr Meister, die humanoide Ratte Splinter, kämpfen gegen den bösen Shredder und seine Armee von Foot Soldiern. Unterstützt werden sie dabei von der furchtlosen Journalistin April O’Neil und ihrem Kameramann Vern Fenwick. Ihre wichtigsten Waffen sind dabei nicht nur ihre Ninja-Ausbildung samt Waffengebrauch, sondern auch ihr Witz und ihre tiefe brüderliche Verbundenheit, sowie die Energie, die sie aus ihrem täglichen Pizzaverzehr ziehen.
Diese sechs Kinder sind keine durchschnittlichen Kinder. Ihre Namen sind Max (14), Fang (14), Iggy (14), Nudge (11), Gazzy (8) und Angel (6). Sie sind menschliche Hybride, denn ihrer menschlichen DNA wurde 2 % Vogel-DNA hinzugefügt. Mit Hilfe ihres Betreuers (Jeb Batchleder) ist es ihnen gelungen, aus dem Labor, welches sie „Die Schule“ nennen, zu entkommen und seitdem leben sie in den Bergen, auch nachdem Jeb stirbt. Als aber die Wärter der Schule, die zur Hälfte Wölfe sind, Angel entführen, begibt sich der Rest der Gruppe auf eine abenteuerliche Reise, um sie zurück zu bekommen. Auf ihrem Weg werden ihre mysteriöse Vergangenheit und auch einige erstaunliche Geheimnisse offenbart...