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Die Geschichte spielt unmittelbar nach den Ereignissen von Spider-Man: Across the Spider-Verse. Gwen Stacy führt die neu formierte Spider-Gang in einem Wettlauf gegen die von Miguel O'Hara angeführte Spider-Society an, um den gefangenen Miles Morales in der Heimatdimension der Spinne, die ihn gebissen hat, zusammen mit einer alternativen Version seiner selbst als Prowler zu finden, während Spot seinen tödlichen Angriff in seiner Dimension mit weitreichenden multiversalen Konsequenzen startet.